Un análisis exhaustivo de los genes de la Abeja revela que un grupo de ellos están vinculados en el comportamiento higiénico contra Varroa.
1 Fisiología y Mejoramiento Animal, Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, Ajuchitlán, Querétaro, México,2 Valles Centrales, Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, Etla, Oaxaca, México,3 Departamento de Entomología de la Universidad de Purdue, West Lafayette, Indiana, Estados Unidos de América
Resumen
Las poblaciones de abejas de miel en América del Norte han experimentado una alta mortalidad colonia anual de 15-20 años. Muchos investigadores creen que apícolas parásitos llamados ácaros Varroa introducidas ( V. destructor ) son el factor más importante en las muertes de colonias. Un mecanismo de resistencia importante que limita el crecimiento de la población de ácaros en las colonias es la capacidad de algunas líneas de abejas a los ácaros del novio de su cuerpo. Para buscar los genes que influyen en esta característica, hemos utilizado una serie de bolas de genotipificación de Illumina estación para determinar los genotipos de varios cientos de abejas obreras en más de un millar de polimorfismos de nucleótido único en la familia que al parecer la segregación de los alelos que influyen en este comportamiento. Enlace en los análisis proporcionó un mapa genético con marcadores 1.313 anclados a la secuencia del genoma. Los genotipos se analizaron para la asociación con el comportamiento de acicalamiento, medido como el tiempo que las abejas individuales llevó a iniciar preparación después de ácaros se colocaron en sus thoraces. -Rasgo cuantitativo locus cartografía intervalo identificado una región cromosómica que solo fue significativo a nivel del cromosoma de ancho (p <0,05) en el cromosoma 5 con una puntuación LOD de 2,72. El intervalo de confianza del 95% para la ubicación cuantitativo locus rasgo contenía sólo 27 genes (abeja de la miel oficial de genes anotación set 2) incluyendo Atlastin , Ataxina yneurexin-1 (AmNrx1) , que tienen efectos potenciales del desarrollo neurológico y de comportamiento. Atlastin y Ataxina homólogos se asocian con enfermedades neurológicas en los humanos. AmNrx1 codifica para una proteína presináptica con muchas isoformas empalmados alternativamente. neurexina-1 . influencias del crecimiento, el mantenimiento y la maduración de las sinapsis en el cerebro, así como del tipo de receptores más prominentes en las sinapsis neurexina-1 tiene también se ha asociado con trastornos del espectro autista y la esquizofrenia en los seres humanos, y la auto-comportamiento de acicalamiento en ratones.
Cita: Arechavaleta-Velasco ME, Alcalá-Escamilla K, Robles-Rios C, Tsuruda JM, Hunt GJ (2012) a escala fina de la vinculación de cartografía revela un pequeño conjunto de genes candidatos influyen en el comportamiento Honey Bee Preparación para la Respuesta a los ácaros varroa. PLoS ONE 7 (11): e47269. doi: 10.1371/journal.pone.0047269
Editor: Gro V. Amdam, Arizona State University, Estados Unidos de América
Recibido: 07 de junio 2012, Aceptado: 10 de septiembre 2012, Publicado: 02 de noviembre 2012
Copyright: © 2012 Arechavaleta-Velasco et al. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons, que permite el uso ilimitado, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que el autor original y se acredite la fuente.
Financiación: Este trabajo fue financiado por una concesión del USDA-NRI (2008-35302-18803) y el Pollinator Gestionado Proyecto Coordinado Agrícola (USDA-Nifa 2009-8511805718) para GJH, y por el premio de CONACYT (SEP-C02-45528) y el INIFAP proyecto de investigación (2276977P) para Meav.Los financiadores no participó en el diseño del estudio, recogida de datos y análisis, la decisión de publicar, o la preparación del manuscrito.
Conflicto de intereses: Los autores han declarado que no existen conflictos de intereses.
* E-mail: ghunt@purdue.edu
Introducción
Ectoparasitarias ácaros varroa son considerados por muchos como la mayor amenaza para la salud mundial de miel de abeja. El aumento de las tasas anuales de mortalidad de colonias norteamericanas empezaron la época en que los ácaros traqueales ( Acarapis woodii ) y los ácaros varroa ( V. destructor ) primero se estableció en los EE.UU. (alrededor de 1990) [1] . Varroa destructor cambia anfitriones de las abejas asiáticas ( Apis cerana ) a las especies utilizadas para la producción de miel y la polinización en todo el mundo ( A. mellifera ), a unos 60 años atrás. Mujer ácaros Varroa ponen sus huevos dentro de las celdas de cría sellada en la que las larvas de abejas pasan por una metamorfosis antes de emerger como adultos. La progenie ácaro debe madurar y aparearse dentro de la celda de cría antes de la abeja sale por el ácaro de reproducirse con éxito. Prácticamente todas las colonias de abejas infestadas con Varroa son ya menos que se tomen medidas para reducir los niveles de ácaros, las colonias suelen morir dentro de los seis meses a dos años, exhibiendo poblaciones cada vez más escasos y síntomas de enfermedades virales y cría [2] .
La mayoría de las colonias de abejas en Norteamérica ahora muestran una resistencia suficiente para endoparásitos ácaros traqueales de tal manera que no se necesita tratamiento para su control [3] pero infestación del ácaro Varroa no ha dejado de estar asociada con una mortalidad alta de invierno en América del Norte [1] , [4] . La presencia de V. destructor y el virus más comúnmente asociado con la infestación de ácaros permanecen fuertes predictores de la mortalidad invernal en Europa [5] . Aproximadamente el 30% de las colonias de abejas se han perdido anualmente en los EE.UU. en los últimos años [6] - [9] . Encuestas a nivel nacional de los Estados Unidos las pérdidas de abejas no se publicaron antes de 2006, pero las encuestas regionales tomada después de los ácaros se estableció a veces mostraron pérdidas de colonias de invierno más del 50%. Apiary pérdidas se redujeron mucho si apicultores controlado ácaros Varroa[10] - [11] . A partir de 2009, la alta mortalidad de colonias anual no ha sido reportado en México[12] . Sin embargo, Varroa es el problema de salud que tiene el mayor efecto negativo en la producción de miel en México y los rendimientos de miel de colonias se ven significativamente afectados por los ácaros [13] - [14] . Recientemente, estudios realizados en América del Norte y Europa mostraron también un consenso que V. destructor infestación sigue siendo la causa más importante de mortalidad colonia anual entre todos los factores de riesgo medidos [15] - [20] .
Las razas europeas de A. mellifera son comúnmente utilizados en la apicultura en la mayor parte del mundo, sino una raza africana ( A. mellifera scutellata ) fue introducido en Brasil en 1956. Esta raza hibrida con razas europeas, para formar la abeja africanizada, que se ha extendido hacia el norte y ha colonizado todo México y parte de los EE.UU.. La abeja africanizada parece haber conservado la mayor parte de los rasgos originales de la raza africana [21] , incluyendo un grado algo mayor de la tolerancia a Varroa de razas europeas. Pero colonias africanizadas aún sucumben a la infestación por Varroa [22] - [24] . Un estudio realizado en México identificó el comportamiento de acicalamiento como el factor más importante que redujo el crecimiento de la población de ácaros en un conjunto genéticamente diverso de colonias. Las colonias que tuvieron el crecimiento más bajo de la población de ácaros durante un período de ocho meses mostraron una mayor conducta de aseo, había una mayor proporción de ácaros que caen de masticar las abejas en las colonias, y menores niveles de infestación de las abejas adultas [25] .
Mite-grooming comportamiento también varía entre las poblaciones de abejas de miel europeas en América del Norte y puede reducir los niveles de infestación en abejas adultas [26] - [28] . La proporción de ácaros que caen de las abejas mastican se correlaciona con tasas de remoción en los ensayos de laboratorio de aseo [28] , lo que corrobora las observaciones anteriores de las colmenas en Europa [29] . Grooming comportamiento es una característica importante de resistencia de las abejas asiáticas, el anfitrión original de Varroa, y está más fuertemente expresado en esta especie [30] - [31] . Recientemente, se hicieron comparaciones entre cuatro pares de poblaciones de abejas relativamente tolerantes a los ácaros o susceptible de miel. Las abejas analizadas provenían de diversas fuentes geográficas (abejas africanizadas probado en México, razas rusas y europeas probado en Canadá). Todas las poblaciones de ácaros resistentes mostraron proporciones comparativamente más altas de ácaros masticaban caída de las colonias y el aumento de la intensidad de las acciones individuales de aseo en ensayos de laboratorio, lo que subraya la importancia de este rasgo [32] .
Otra abeja de la miel de ácaros mecanismo de resistencia se identificó que implica abejas desopercular células infestadas de cría, lo que resulta en la eliminación de las pupas y los ácaros de la celda o en la interrupción de la reproducción del ácaro [33] - [35] . El último rasgo se ha llamado Varroa sensible a la higiene, o VSH. La investigación ha demostrado que las abejas de miel africanizadas presentan una elevación promedio de ambos conducta de aseo y VSH en comparación con las razas europeas, pero no está claro qué rasgo es el más importante para una mayor tolerancia a la abeja de miel africanizada a los ácaros [22] - [24] , [ 36] .
Nuestro objetivo era utilizar un enfoque de mapeo de QTL para la identificación de genes candidatos para la abeja de la miel de ácaros comportamiento de acicalamiento. En este informe se describe la cartografía a escala fina de un putativo QTL influir en el comportamiento de acicalamiento de ácaros y la identificación de un pequeño conjunto de genes candidatos en la región QTL. Nuestro enfoque fue utilizar una sola familia retrocruzamiento de las abejas obreras procedentes de cruzamientos entre dos colonias seleccionadas para niveles altos o bajos de comportamiento de acicalamiento. El tiempo de ese individuo beestook exponer el comportamiento de acicalamiento después de ponerse en contacto con un ácaro solo se cuantificó y estos fenotipos de comportamiento se analizaron para la asociación con los alelos de unos 1.300 intragenic polimorfismos de nucleótido único (SNPs). Los resultados presentados aquí y en un artículo acompañante [37] son los primeros informes de identificar genes candidatos que influyen en los comportamientos que han demostrado ser los rasgos clave de la supresión del crecimiento de la población de ácaros en las pantallas de las diversas poblaciones de abejas. Estos estudios también han producido los mapas de ligamiento más detallados y precisos del genoma de la abeja de miel sobre la base de SNPs analizados en las matrices de genotipos.
Un putativo QTL que se hará referencia a como el novio-1 fue identificado con un puntaje LOD de 2,72, que abarca alrededor de 2,0 Mb en el cromosoma 5 ( Figura 1 ). En promedio, los individuos que eran homocigóticos para el alelo de alta preparación reaccionar a la presencia de un ácaro más rápido que los heterocigotos (18 frente a 30 seg). Pruebas de permutación indicado que este QTL superado el nivel de significación cromosoma escala (p <0,05) pero no fue significativa en un ensayo de todo el genoma. Nuestros resultados son relativamente detallados de la resolución, había sólo 27 genes candidatos que se habían anotado en el conjunto de genes oficial 2 situado en el intervalo apoyo LOD-1.5 para este QTL, aunque el futuro bioinformática y análisis EST probablemente identificar nuevos genes y no codificante transcripciones de ARN en esta región. La razón por la serie de genes candidato es tan pequeño puede atribuirse en parte al hecho de que esta no es una región rica en genes, pero también es el resultado de la saturación de marcador alta y la alta tasa de recombinación en la abeja. La tasa de recombinación promedio de la región QTL, 42 Kb / cm, fue similar a la media general de la abeja, que tiene la tasa más alta reportada para cualquiera de las especies de metazoos [38] - [39] . Dos genes predichos no se pudo asignar cualquier función (GB14792 GB14110 y, Tabla 1 ). Otros dos genes, GB10440 y GB10743, se predice que codifican para proteínas que consisten en cortas 80 y 242 aminoácidos, respectivamente, con una alta homología con proteínas anotado en el abejorro como ataxina-10como. La presencia de repeticiones simples dentro de un intrón de este gen en humanos está asociada con la ataxia espinocerebelosa tipo 10, que se caracteriza por la atrofia del cerebelo [40]- [41] . Dos genes adicionales que muestran homología con atlastin . El primero es un gen putativo designado GB15435, y anotado como que contiene sólo 81 aminoácidos. El otro, GB14853, es el ortólogo de abeja de la miel de atlastin-1, una GTPasa grande unida a la membrana de la superfamilia de dynamin. Las mutaciones en el humano atlastin-1 son el factor de riesgo más común para la aparición temprana de la paraplejia espástica hereditaria (HSP). Atlastin-1 proteína está incrustado en el retículo endoplásmico (RE) y es crítica para el desarrollo de ER ramificada. En los seres humanos, los defectos en la ER se cree que son en gran parte responsable de la etiología de HSP, que afecta principalmente a los axones largos de motor en los seres humanos que pueden extenderse hasta varios metros [42] . Atlastin-1 es uno de varios genes dentro del intervalo de confianza que son importantes para la función de la ER, función de los microtúbulos y el tráfico de proteínas ( Tabla 1 ).
Figura 1. Mapa de ubicación QTL para el novio-1 en el cromosoma 5.
La ubicación física en pares de bases de las sondas de SNP en la miel de abeja genoma de montaje (Amel 4,0) se indica a la derecha de la barra. El gran número asociado con el último marcador SNP se refiere a su ubicación en un contig que no se ha asignado a un cromosoma antes de este estudio. Los números a la izquierda de la barra son las distancias en centimorgans. La línea roja indica la puntuación LOD para la probabilidad de que un QTL comportamiento influyen en el aseo está vinculado. La línea punteada indica el umbral cromosoma escala importancia empírica de 0,05 como se determina por 1000 permutaciones de datos de fenotipo. Secuencias de la sonda que coincidan con las posiciones cromosómicas están disponibles en el cuadro S1 .
doi: 10.1371/journal.pone.0047269.g001
- Download: PowerPoint slide | Ampliar imagen ( 650KB PNG) | imagen original ( 1.02MB TIFF)
Tabla 1. Genes candidatos para la abeja de la miel de ácaros grooming comportamiento y sus funciones putativas.
doi: 10.1371/journal.pone.0047269.t001
- Download: PowerPoint slide | Ampliar imagen ( 153KB PNG) | imagen original ( 597KB TIFF)
La región novio QTL-1 también contiene la secuencia para el ortólogo de abeja de la miel paraneurexin-1 , AmNrx1 (GB18754). Al igual que en otros animales, AmNrx1 es altamente expresado en el sistema nervioso central y en un nivel mucho menor en otros tejidos. Es un gen grande (~ 400 Kb, 28 exones) que muestra splicing alternativo extensa. Doce variantes de empalme que difieren en los dominios funcionales se han identificado [43] . El más largo de dos variantes de empalme de miel de abejas parecen a la alfa-isoformas y uno de los cuestionarios más cortos se asemeja a la isoforma beta [44] . Estas dos variantes funcionales se generan mediante el uso de exones alternativa 3 'en la abeja. El gen humano genera estas clases similares de isoformas mediante el uso de promotores alternativos, lo que sugiere una evolución convergente. Los dominios intracelulares de estas dos clases de isoformas son similares y en los seres humanos han demostrado que interactúan con un número de proteínas tales como synaptogamin a través de dominios PDZ, que puede influir en la liberación de neurotransmisores. La parte extracelular de la proteína interactúa con neuroliginas incrustadas en la membrana post-sináptica y otras proteínas sinápticas [45] - [49] . Nueve isoformas en la abeja carecen del dominio transmembrana.Estas isoformas aparentemente solubles pueden regular las funciones neurexin y se han encontrado en seres humanos, aunque sus funciones aparentemente no se han determinado [50]. Expresión de AmNrx1 y genes neurologinas se concentran en el cuerpo de hongo del cerebro, que es el centro de procesamiento de orden superior y el aprendizaje en la abeja [51] - [52] .AmNrx1 expresión también se ve influida por la experiencia sensorial, lo que sugiere que se puede desempeñar un papel en el desarrollo del aumento de conexiones sinápticas y la plasticidad de comportamiento [53] .
La asociación de las porciones extracelulares de neurexin y neuroligin proteínas en las sinapsis nerviosas cumplen funciones importantes. Estas interacciones forman complejos de adhesión celular que regulan la sinapsis formación, el mantenimiento y la maduración [45] - [48] . En los seres humanos y las abejas, las variantes de empalme de neurexin-1 difieren en el número de motivos LNS que interactúan con neuroliginas en el espacio sináptico. Las isoformas más largas de alfa tienen tres repeticiones, cada uno constituido por un EGF (factor de crecimiento epidérmico-like) secuencia flanqueada por dos LNS (laminina-neurexin-globulina de unión a hormonas) motivos. Las diversas isoformas de humanos neurexin-1 muestran diferencias específicas en las afinidades de unión para las proteínas en la hendidura sináptica que regulan la función de la sinapsis [48] . Las mutaciones de neurexin-1-alfa se han relacionado con trastornos del espectro del autismo y la esquizofrenia en los seres humanos [54] y para hacer sinapsis formación y el aprendizaje asociativo, tanto en Drosophila y la babosa de mar, Aplysia [55] - [56] . Knockout (KO) ratones para neurexin-1-alfa fueron desarrollados como un sistema modelo potencial para el trastorno del espectro autista. Sorprendentemente, los ratones KO homocigóticos mostrar aumentado considerablemente auto-preparación actividad en comparación con los controles de camada, junto con el comportamiento de disminución de la construcción del nido y un mejor rendimiento en las tareas de aprendizaje motor- [57] . Los resultados de comportamiento de acicalamiento y el aprendizaje motor-sugieren un aumento de la sensibilidad a los estímulos táctiles en los ratones KO.
La posibilidad de que neurexin-1 podría influir en el comportamiento de acicalamiento en abejas melíferas ambos y mamíferos es sorprendente, pero, por supuesto, la discusión de los genes candidatos es especulativo. Este estudio identificó un solo QTL putativo para la abeja de la miel de ácaros del comportamiento de acicalamiento que fue significativa a nivel del cromosoma de ancho (LOD umbral = 2,28 para p <0,05), pero no a nivel de todo el genoma (umbral de LOD = 3,49). Es necesario confirmar los efectos de este QTL en una población diferente de abejas. QTL que influyen en los rasgos de comportamiento por lo general tienen bajos puntajes LOD porque estos son rasgos influenciados por los grandes efectos ambientales y las complejas arquitecturas genéticas. En anteriores estudios de abejas, sólo dos QTL influir en la edad de inicio de la búsqueda de alimento y un QTL influir en las colonias de nivel de respuesta punzante han cumplido el umbral de significación en todo el genoma [58] - [59] . Sin embargo, un número de miel de abeja comportamiento QTL con bajas puntuaciones LOD se han confirmado en pruebas independientes [60] . Un estudio reciente identificó varios QTL para un mecanismo fisiológico de la resistencia de las abejas a los ácaros Varroa, pero desafortunadamente estas significado QTL sólo alcanzó a nivel de región cromosómica y el estudio no pudo reducir la lista de genes candidatos a un número manejable [61] .
Se necesitan más esfuerzos para mejorar la eficacia de los ensayos de preparación. Nuestro ensayo mide el tiempo requerido para que una abeja a responder al estímulo causado por la presencia de un ácaro, lo que se correlaciona con la proporción de ácaros mutilados que caen de las colonias de prueba (M. Arechavaleta-Velasco y K. Alcala-Escamilla, datos no publicados ). Sin embargo, hubo una variación en la cantidad de los ácaros cuando se trasladó a una abeja. Tal vez un ensayo que mide la intensidad de las acciones de aseo personal en respuesta a un estímulo biótico o abiótico podría ser mejor [32] . Las diferencias en los ensayos de comportamiento y / o estacionales en la expresión de la conducta son probablemente responsables de la discrepancia entre las estimaciones de heredabilidad y respuesta a la selección para los ácaros de aseo rasgos[62] - [66] . También puede ser útil para estudiar rasgos correlacionados que pueden estar influidas por el mismo gen causal (s). Por ejemplo, se podría probar los efectos sobre el aprendizaje asociativo a través de regímenes de formación que utilizan los ensayos bien desarrollados probóscide de extensión reflejas. Si el efecto del QTL en el comportamiento de acicalamiento se confirma, la identificación de genes candidatos que influyen en la función neuronal en esta región sugiere direcciones prometedoras para futuras investigaciones, como la correlación de variantes alternativas de empalme o niveles de expresión de AmNrx1 con miel de abeja ácaros comportamiento de acicalamiento. Knockouts de ARNi de isoformas específicas también puede ser posible si pueden ser dirigidos al cerebro. Si AmNrx1 influye ácaros comportamiento de acicalamiento, la abeja de miel sería un valioso modelo comparativo para ayudar a comprender las influencias de comportamiento y neurológicos de una proteína que es altamente conservada y humanos involucrados en enfermedades neurológicas. Esta investigación también podría tener un impacto en el mejoramiento de la resistencia a los ácaros.
La identificación de una variante genética específica que tiene un impacto importante sobre la resistencia de comportamiento a los ácaros Varroa proporcionaría un medio para seleccionar más rápidamente para las cepas resistentes de las abejas a través de un ensayo de genotipado simple. Es importante identificar realmente el gen causal, o incluso la variante de la secuencia causal, dado que la frecuencia de la abeja recombinación alta probablemente resultaría en muchos eventos de cruce históricas entre una secuencia causal y un marcador de ADN intergénico, reducir el desequilibrio de unión necesario para predecir la presencia de alelos favorables. Asistida por marcadores programas de cría se podría utilizar para seleccionar colonias para el comportamiento de alto preparación para que las abejas para poder reducir sus infestaciones de ácaros a niveles que no afectan a la producción de miel o supervivencia de la colonia de compromiso.
Secuencia de las sondas en la figura 1 .
(DOCX)
Estamos muy agradecidos por la ayuda de Felipe San Miguel y Ana M Feil de la facilidad de la base Purdue genómica por su ayuda con sondaje matrices de genotipos y la producción de los archivos de datos brutos. También nos gustaría dar las gracias a José Luis Uribe-Rubio para el diseño inicial de la arena utilizada para el aseo de los ensayos de comportamiento.
Concebido y diseñado los experimentos: Meav KAE GJH. Realiza los experimentos: KAE CRR JMT.Analizados los datos: JMT GJH Meav. Escribió el documento: Meav GJH.
1. Sanford MT (2001) Introducción, propagación y el impacto económico de los ácaros Varroa en América del Norte. En: Webster TC, KS Delaplane (Eds.), ácaros de la abeja de la miel. Dadant & Sons, Mansfield OH, 149-162.
2. Genersch E (2010) Honey bee patología: las amenazas actuales a las abejas y la apicultura.Appl Microbiol Biotechnol 87: 87-97. Traducción 10.1007/s00253-010-2573-8 .
3. RG Danka (2001) La resistencia de las abejas melíferas a los ácaros traqueales. Los ácaros de la abeja de la miel (TC Webster, KS Delaplane, eds) Dadant & Sons, 117-129.
4. Schäfer MO, W Ritter, Pettis J (2010) las pérdidas de invierno de las colonias de abejas (Hymenoptera: Apidae): El papel de las infestaciones con Aethina tumida (Coleoptera: Nitidulidae) y Varroa destructor (Parasitiformes: Varroidae). J Econ Entomol 103 10-16:. 2010ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
5. Dainat B, JD Evans, YP Chen, L Gauthier, Neumann P (2012) marcadores predictivos de colapso de colonias de abejas. PLoS ONE 7: e32151 doi: 10.1371/journal.pone.0032151 .
6. Oldroyd BP (2007) ¿Qué está matando las abejas de miel de América? PLoS Biol. 5 (6): E168 doi: 10.1371/journal.pbio.0050168 .
7. Ratnieks FLW, Carreck NL (2010) Claridad del colapso de colonias de abejas? Ciencia 327:. 152-153 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
8. vanEngelsdorp D, J Hayes, RM Underwood, JS Pettis (2010) Un estudio de las pérdidas de colonias de abejas melíferas en los Estados Unidos, otoño de 2008 hasta la primavera de 2009. J Apic Res 49:. 7-14 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
9. vanEngelsdorp D, D Caron, Hayes J, R Underwood, Henson M (2012) Una encuesta nacional de 2010-11 de abejas administradas pérdidas de colonias de invierno en los EE.UU.: resultados de la Asociación Bee Informado. J Apic Res 51:. 115-124 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
10. Hunt, GJ (1998) La guerra contra Varroa: ¿Cómo lo estamos haciendo? Am J Bee 138:. 372-374 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
11. Finley J, Camazine S, M Frazier (1996) La epidemia de las pérdidas de colonias de abejas melíferas en la temporada 1995-1996. Am J Bee 136:. 805-808 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
12. Vandame R, Palacio MA (2010) conserva la salud de abejas en América Latina: un frágil equilibrio debido a agricultrure de baja intensidad y la apicultura? Apidologie 41:. 243-255ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
13. Arechavaleta-Velasco ME, Guzmán-Novoa E (2000) Producción de Miel de Abejas de Colonias (Apis mellifera L.) Tratadas y no Tratadas con las Naciones Unidas contra Varroa jacobsoni acaricida Oudemans en Valle de Bravo, Estado de México. Rev. Veterinaria Méx. 31:. 381-384ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
14. Medina-Flores CA, Guzmán-Novoa E, CF Aréchiga-Flores, JI Aguilera-Soto, Gutiérrez-Piña FJ (2011) Efecto de Varroa destructor infestaciones en los rendimientos de miel de Apis melliferacolonias en Méxicos meseta semiárida alta. Rev Mex Cienc Pecu. 2:. 313-317 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
15. Currie RW, Pernal SF, Guzmán-Novoa E (2010) Honey pérdidas de colonias de abejas en Canadá. J Apic Res 49:. 104-106 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
16. Dahle B (2010) El papel de Varroa destructor en colonias de abejas melíferas pérdidas en Noruega. J Apic Res 49:. 124-125 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
17. Gernersch E, von der Ohe W, H Kaatz, A Schroeder, Otten C, et al .. (2010) La abeja alemana proyecto de supervisión: un estudio a largo plazo para entender las pérdidas de invierno periódicamente altas de las colonias de abejas melíferas. Apidologie traducción:10.1051/apido/2010014 .
18. Guzmán-Novoa E, L Eccles, Calvete Y, McGowan J, Kelly PG, et al. (2010) Varroa destructor es el principal culpable de la muerte y la reducción de la población de abejas durante el invierno ocasionó ( Apis mellifera ) colonias en Ontario, Canadá. Apidologie 41:. 443-450 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
19. Le Conte Y, M Ellis, Ritter W (2010) y la salud de los ácaros Varroa de abejas: Varroa puede explicar parte de las pérdidas de colonias? Apidologie traducción: 10.1051/apido/2010017 .
20. Peterson M, Gray A, A Teale (2010) las pérdidas de colonias en Escocia en el período 2004-2006 de una encuesta por muestreo. J. Apic. Res. 48:. 145-146 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
21. Guzmán-Novoa E, Correa-Benítez A, Espinoza Montaño LG, Guzmán-Novoa G (2011) Colonización, impacto y control de las abejas melíferas africanizadas en México. Veterinaria México 42:. 149-178 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
22. Guzmán-Novoa E, Vandame R, Arechavaleta-Velasco ME (1999) La susceptibilidad de las abejas europeas y africanizadas (Apis mellifera L.) a Varroa jacobsoni Oud. en México.Apidologie 30:. 173-182 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
23. Mondragón L, M Spivak, Vandame R (2005) Un estudio multifactorial de la resistencia de las abejas Apis mellifera al ácaro Varroa destructor más de un año en México. Apidologie 36:. 345-358 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
24. Mondragón L, Martin S, R Vandame (2006) Mortalidad de las crías de ácaros: un componente importante de Varroa destructor resistencia en una población de abejas africanizadas.Apidologie 37:. 67-74 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
25. Arechavaleta-Velasco ME, Guzmán-Novoa E (2001) Efecto relativo de las cuatro características que limitan el crecimiento de la población del ácaro Varroa destructor en abejas ( Apis mellifera) colonias. Apidologie 32:. 157-174 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
26. Currie RW, Tahmasbi GH (2008) La capacidad de las líneas de alta y baja preparación-de abejas para extraer el ácaro parásito Varroa destructor se ve afectado por las condiciones ambientales. Puede J Zool 86:. 1059-1067 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
27. Tahmasbi GH (2009) El efecto de la temperatura y la humedad en el comportamiento de acicalamiento en la abeja, Apis mellifera (Hym.: Apidae) colonias contra el ácaro varroa, Varroa destructor (Acari: Varroidae). J Entomol Irán Soc. 27:. 7-23 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
28. Andino GK, Hunt GJ (2011) Una nota científica sobre un nuevo ensayo para medir la abeja ácaros comportamiento de acicalamiento. Apidologie 42:. 481-484 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
29. Moosbeckhofer R (1997) Observaciones sobre la tasa de reproducción de Varroa jacobsoni y la aparición de ácaros mutilados en Apis mellifera carnica colonias. Apidologie 28:. 193-195ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
30. Peng YS, Y Fang, S Xu, Ge L (1987) El mecanismo de resistencia de la abeja asiática, Apis cerana Fabr., a un ácaro ectoparásito Varroa jacobsoni Oudemanns. J Invertir Pathol 49:. 54-60ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
31. Boecking O, Spivak M (1999) defensas del comportamiento de las abejas contra Varroa jacobsoni Oud. Apidologie 30:. 141-58 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
32. Guzmán-Novoa E, B Emsen, P Unger, LG Espinosa-Montaño, Petukhova T (2012) variabilidad genotípica y las relaciones entre los niveles de infestación del ácaro, el daño del ácaro, la intensidad de la preparación, y la eliminación de los ácaros Varroa destructor en cepas seleccionadas de las abejas obreras ( Apis mellifera L.). Invertir J Pathol (en prensa).
33. Harbo JR, JW Harris (1999a) Selección de abejas para la resistencia a Varroa jacobsoni .Apidologie 30:. 183-196 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
34. Harbo JR, Harris JW (2005) Suprimida la reproducción del ácaro explica por el comportamiento de las abejas adultas. J Apic Res. 44: 21-23. ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
35. Ibrahim A, M Spivak (2006) La relación entre el comportamiento higiénico y la supresión de la reproducción del ácaro como la miel de abeja ( Apis mellifera ) los mecanismos de resistencia aVarroa destructor . Apidologie 37:. 31-40 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
36. Vandame R, S Morand, ME Colin, Belzunces LP (2002) El parasitismo en los ámbitos social abeja Apis mellifera : cuantificación de los costes y beneficios de la resistencia de comportamiento a Varroa destructor ácaros. Apidologie 33:. 433-445 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
37. Tsuruda JM, JW Harris, L Bourgeois, RG Danka, Hunt GJ (2012) de alta resolución de los análisis de ligamiento para identificar los genes que influyen en el comportamiento de higiene sensible Varroa en las abejas melíferas. PLoS ONE (en prensa).
38. Caza GJ, Página RE (1995) Un mapa de ligamiento de la abeja de miel, Apis mellifera , con base en marcadores RAPD. Genética 139:. 1371-1382 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
39. Solignac M, F Mougel, D Vautrin, M Monnerot, Cornuet JM (2007) La tercera generación basado en microsatélites vinculación mapa de la abeja de miel, Apis mellifera , y su comparación con el mapa físico basado en la secuencia. Genoma Biol 8: R66 (doi: 10.1186/gb-2007-8-4-r66 ).
40. Rasmuussen A, T Matsuura, Ruano L, P Yescas, Ochoa A, et al. (2001) Análisis clínico y genético de cuatro familias mexicanas con ataxia espinocerebelosa tipo 10. Ann Neurol 50:. 234-239 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
41. Hagerman KA, H Ruan, KN Edamura, T Matsuura, Pearson CE, et al. (2009) Las repeticiones ATTCT tipo de ataxia espinocerebelosa 10 Pantalla fuerte nucleosoma asamblea que se ve reforzada por las interrupciones repetidas. Gene 434:. 29-34 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
42. Blackstone C, O'Kane CJ, Reid E (2011) paraplejía espástica hereditaria: el tráfico de membrana y la vía motora. Nat Rev Neurosci 12:. 31-42 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
43. Biswas S, Russell RJ, Jackson CJ, M Vidovic, O Ganeshina, et al. (2008) Superar los desequilibrios en Synaptic: neuroliginas y neurexin I en Apis mellifera . PLoS ONE 3 (10): e3542 doi: 10.1371/journal.pone.0003542 .
44. Caballero D, W Xie, Boulianne GL (2011) neurexinas y neuroliginas: perspectivas recientes de los invertebrados. Mol Neurobiol 44:. 426-440 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
45. Ching MSL, Y Shen, WH Tan, SS Jeste, Morrow EM, et al .. (2010) Las deleciones de NRXN1 (neurexina-1 ) predisponen a un amplio espectro de trastornos del desarrollo. Am J Med Genet B, DOI 10.1002/ajmg.b.31063 , 937-947.
46. Craig M, Y Kang (2007) neurexin-neuroligin de señalización en el desarrollo de sinapsis. Curr Opin Neurobiol 17:. 43-52 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
47. McMahon SA, E Diaz (2011) Mecanismos de maduración de la sinapsis excitatoria de trans-sináptica complejos de organización. Curr Opin Neurobiol 21:. 221-227 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
48. Siddiqui TJ, Craig AM (2011) complejos sinápticos de organización. Curr Opin Neurobiol 21:. 132-143 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
49. Tabuchi K, Südhof TC (2002) Estructura y evolución de los genes neurexin: información sobre el mecanismo de corte y empalme alternativo. Genómica 79: 849-859. ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
50. Ushkaryov YA, Südhof TC (1993) neurexin III alpha: splicing alternativo extenso genera formas unidas a la membrana y solubles. Proc Natl Acad Sci EE.UU. 90:. 6410-6414ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
51. Heisenberg M (1998) ¿Qué hacen los órganos de setas hacer por los insectos? Aprenda Mem 5: 1-10. ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
52. Szyska P, Galkin A, R Menzel (2008) plasticidad asociativo y no asociativo en las células de Kenyon del cuerpo seta abeja. Frente Syst Neurosci 2: 3 doi: 10.3389/neuro.06.003.2008 .
53. Biswas S, Reinhard J, J Oakeshott, Russell R, Srinivasan MV, et al. (2010) la regulación sensorial de neuroliginas y neurexin 1 en el cerebro abeja. PLoS ONE 5 (2): e9133 doi:10.1371/journal.pone.0009133 .
54. Reichelt AC, Rodgers RJ, Clapcote SJ (2011) El papel de neurexinas en la esquizofrenia y el trastorno del espectro autista. doi: 2011.02.024/Neuropharm .
55. Choi YB, HL Li, SR Kassabov, Jin I, Puthanveettil SV, et al. (2011) neurexin-neurologinas medie interacción transináptica aprendizaje relacionado con la remodelación sináptica y la facilitación de largo plazo en Aplysia . Neurona 70:. 468-481 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
56. Zeng X, M dom, L Liu, F Chen, Wei L, et al. (2007) neurexina-1 es necesaria para la formación de sinapsis y aprendizaje asociativo larval en Drosophila . FEBS Letters 581: 2509-2516.ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
57. Etherton MR, CA Blaiss, CM Powell, TC Südhof (2009) del ratón neurexin-1a supresión provoca correlacionados cambios electrofisiológicos y de comportamiento consistentes con deterioro cognitivo. PNAS 106:. 17998-18003 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
58. Rueppell O, T Pankiw, DI Nielsen, MK Fondrk, Beye M, et al. (2004) Las arquitecturas genéticas de la ontogenia del comportamiento de forrajeo en abejas obreras. Genética 167:. 1767-1779ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
59. Caza GJ, Guzmán-Novoa E, Fondrk MK, Página RE (1998) loci de rasgos cuantitativos para el comportamiento de picadura de abejas y el tamaño corporal. Genética 148:. 1203-1213ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
60. Hunt, GJ, Amdam GV, Schlipalius D, Emore C, Sardesai N, et al. (2007) genómica
61. Behrens D, Q Huang, C Gebner, Rosenkranz P, Frey E, et al. (2011) QTL en la miel de abeja Tres Apis mellifera L. suprimir la reproducción del ácaro parásito Varroa destructor . Ecol Evol 1: 451-458 doi: 10.1002/ece3.17 .
62. Moretto G, LS Gonçalves, de Jong D (1993) La heredabilidad de la conducta defensiva miel africanizadas y europeas de abejas contra el ácaro Varroa jacobsoni . Rev. Brasil. Genet. 16:. 71-77 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
63. Harbo JR, JW Harris (1999b) La heredabilidad de las abejas (Hymenoptera: Apidae) de características asociadas con la resistencia a Varroa jacobsoni (Mesostigmata: Varroidae). J Econ Entomol 92:. 261-265 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
64. Lodensani M, K Crailsheim, Moritz RFA (2002) Efecto de algunos personajes en el crecimiento de la población del ácaro Varroa jacobsoni en Apis mellifera L. colonias y los resultados de una selección bi-direccional. J. Appl. Entomol. 126:. 130-137 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
65. Stanimirovic Z, Jevrosima S, Nevenka A (2010) La herencia del comportamiento de acicalamiento de las abejas grises ( Apis mellifera carnica ). Acta Veterinaria 60:. 313-323ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
66. Espinosa L, Guzmán-Novoa E, Sánchez A, N Leyva, Uribe JL, et al .. (2004) determinacion de la Confiabilidad De Un metodo directorios párrafo diferenciar el Comportamiento de acicalamiento Entre Abejas de Diferente genotipo. Proccedings de 11 ° Congreso Internacional de Actualización Apícola. 79-86. Monterry NL México ANMVEA.
67. Hunt, GJ (1997) Insect protocolo de extracción de ADN. En: Berlín, Alemania: Springer-Verlag Michelli MR, Bova R, editores. Métodos de huellas digitales basados en distinciones arbitrarias prueba de PCR. 1997: 21-24. ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
68. Fan JB, Oliphant A, R Shen, Kermani BG, García F, et al .. (2003) altamente paralelo SNP genotipo. Pp. 69-78,
69. P Stam (1993) La construcción de mapas de ligamiento genético integrados por medio de un paquete de equipo nuevo: JoinMap. La Planta J 3:. 739-744 ENCUENTRA ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
70. Van Ooijen JW (2006) JoinMap versión 4.0, software para el cálculo de mapas de ligamiento genético en poblaciones experimentales. Kyazma BV, Wageningen, Países Bajos.
71. Van Ooijen JW (2004) MapQTL 5, Software para el mapeo de loci de caracteres cuantitativos en poblaciones expermental. Kyazma BV, Wageningen, Países Bajos.
72. Dupuis J, D Siegmund (1999) Métodos estadísticos para la asignación de loci de caracteres cuantitativos de un denso conjunto de marcadores. Genética 151:. 373-386 ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA
Fuente: http://www.plosone.org
Ricardo Carrera
Blog: Http://apiculturauruguay.blogspot.com/
La abeja centinela del medio ambiente
No hay comentarios:
Publicar un comentario