La expansión de los cultivos de floración masiva conduce a la dilución de los polinizadores y la reducción transitoria de la polinización de plantas silvestres
1. Andrea Holzschuh 1 , 2 , * ,
2. Carsten F. Dormann 3 ,
3. Teja Tscharntke 1 y
+Afiliaciones de los autores
1. ↵ * Autor para la correspondencia ( andrea.holzschuh @ uni-wuerzburg.de).
Abstracto
Agrícolas resultados de uso del suelo en la pérdida de biodiversidad directo a través de la pérdida de hábitat natural, pero también puede causar indirectos hábitat cruzada efectos en las áreas de conservación. Hemos llevado a cabo tres estudios a escala de paisaje de campo en 67 sitios para poner a prueba la hipótesis de que la floración masiva de la colza ( Brassica napus ) resulta en una dilución transitorio de las abejas en los campos de cultivo, y en una mayor competencia entre las plantas cultivadas y las plantas de pastizal para los polinizadores. La abundancia de abejorros, que son los principales polinizadores de las praderas planta Primula veris , pero también polinizan la colza (OSR), disminuyó al aumentar la cantidad de OSR.Esta dilución a escala de paisaje afectado Bumble Bee-abundancias fuertemente en los campos de colza y de manera marginal en los pastizales, donde Bumble Bee-abundancias fueron en general bajas en el momento dePrimula floración. Semilla conjunto de Primula veris , que florece durante OSR floración, se redujo en un 20 por ciento cuando la cantidad de OSR en un radio de 1 km aumentó de 0 a 15 por ciento. Por lo tanto, la expansión actual de la apicultura atractivos resultados de los cultivos de biocombustibles en dilución transitoria de los polinizadores de los cultivos, lo que significa una mayor competencia por los polinizadores entre cultivos y plantas silvestres. En conclusión, la floración masiva cultivos potencialmente amenazar la aptitud de las plantas con flores silvestres simultáneamente en las áreas de conservación, a pesar del hecho de que, a la larga, la floración masiva cultivos pueden aumentar la abundancia de polinizadores generalistas y su servicio de polinización.
1. Introducción
Las consecuencias negativas de la intensificación del uso del suelo y la pérdida de hábitat para la biodiversidad y los servicios de los ecosistemas a menudo se han reportado [ 1 - 3 ], pero los mecanismos exactos son todavía poco conocidos [ 4 ]. Aunque la pérdida de la biodiversidad es en su mayoría asume que es un resultado directo de la disminución de la superficie del hábitat y de los intercambios entre los organismos impedido fragmentos de hábitat [ 5 , 6 ], los efectos indirectos mediados por especies modificados interacciones podrían ser igual de importante [ 7 , 8 ].
Los efectos indirectos de la intensificación del uso del suelo a través de las interacciones entre especies se puede esperar a ser ubicuo donde colindan gestionado y hábitats naturales, o en especie utilizando múltiples hábitats conectar gestionados y los hábitats naturales a gran escala [ 9 , 10 ]. Los cambios en las interacciones entre especies puede ocurrir en todas partes en los paisajes de mosaico donde (i) al menos uno de los dos socios que interactúan utiliza ambos hábitats manejados y naturales, y donde (ii) la intensificación del uso del suelo (es decir, la diferencia entre los hábitats manejados y naturales) afecta a una interacción socio más fuerte que el otro (positiva o negativamente).
Hay varios ejemplos que muestran que los organismos celulares que ocurren en beneficio logrado hábitats de la vecina hábitats naturales, que proporcionan, por ejemplo, sitios de anidación o refugio después de disturbios [ 11 , 12 ]. Por el contrario, la evidencia de organismo éxodo de los hábitats naturales conseguido es extremadamente raro y consecuencias para las interacciones entre especies son poco conocidas [ 13 ]. Spill-over desde logró hábitats naturales si se produce organismos se benefician de la alta productividad de los hábitats manejados y luego pasar a (semi-) los hábitats naturales, que normalmente son menos productivos [ 14 ]. Los depredadores y herbívoros, que son subsidiados por los recursos gestionados en los hábitats, posteriormente puede afectar fuertemente las presas y plantas en los hábitats naturales [ 15 ]. Cambios comparables, pero desconocido en la actualidad de las interacciones entre especies son posibles para los polinizadores que visitan altamente productivas floración masiva de cultivos de polen y néctar en lugar de forrajeo y la disponibilidad para polinización en sus hábitats seminaturales de anidación [ 7 ].
La preferencia de las abejas nativas para campos de cultivo sobre hábitats seminaturales pueden tener graves efectos negativos de las semillas o de frutos de la abeja de polinización de plantas silvestres en las áreas de conservación. La competencia entre las especies de plantas para un número limitado de polinizadores puede resultar en la reducción de las tasas de flor de visita y un conjunto reducido de semillas en las especies menos atractivas [ 16 ]. Por otra parte, las especies de plantas atractivas también puede mejorar las tasas de visita de las plantas vecinas si la planta atractiva atrae a los polinizadores a un parche cierta flor y polinizadores posteriormente visitar todas las flores en el parche independientemente de su atractivo ("buenos vecinos" [ 16 , 17 ] ). En ese caso, el efecto positivo de la facilitación por la planta imán atractivo excede el efecto negativo de la competencia. El meta-análisis de Morales & Traveset [ 18 ] reveló que los efectos perjudiciales de las especies de plantas invasoras en la polinización y reproducción de los nativos son los predominantes. Si bien hay un número creciente de estudios a escala de campo se centran en las interacciones entre las especies de plantas con flores que crecen simultáneamente en un hábitat compartido [ 18 - 20 ], no son-todavía-no hay estudios que se centran en los vínculos entre los sitios o tipos de hábitats a través de los polinizadores compartidos.
Hemos llevado a cabo tres estudios a gran escala sobre el terreno en 67 sitios de estudio para evaluar las interacciones entre la masa de floración colza (OSR) y los pastizales semi-naturales y sus posibles efectos positivos o negativos sobre las plantas silvestres y las abejas. El polen y néctar proporcionada por OSR son muy atractivos para las abejas. OSR se siembra a una densidad de 350 000 a 700 000 plantas por hectárea, produciendo más de 100 veces mayor cantidad de flores por hectárea [ 21 ]. La densidad flor enorme y la buena accesibilidad de néctar y polen facilitar un alto número de visitas florales por unidad de tiempo. En los viajes de forraje, abejorros visitan un promedio de más de 400 flores de colza por visita y aproximadamente 2.000 flores por hora [ 21 ].
En el estudio 1, la hipótesis de que OSR aumenta la diversidad y abundancia de abejas en los pastizales si los campos OSR directamente contiguas a la pradera. La gran cantidad de recursos florales adicionales proporcionados por los campos OSR se puede esperar que atraen a las abejas a los sitios de anidación en el pastizal (efecto escala local). Altas cantidades de OSR a escala de paisaje fueron la hipótesis de que resulte en una dilución transitoria de las abejas durante la floración masiva, y para disminuir la abundancia de abejas en pastizales ( figura 1 ).
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Figura 1.
A escala de paisaje dilución de las abejas en la colza, y las consecuencias por la abundancia de polinizadores y el conjunto de las semillas. El número de puntos de gris indica el número de semillas producidas por una planta de pastizales. ( a ) Gran cantidad de resultados de colza en alta dilución de los polinizadores, abundancias bajas polinizadores por sitio y reproducción bajo dependientes de los polinizadores plantas de pastizal. ( b ) Menor cantidad de resultados de colza en la abundancia de polinizadores altos por sitio y reproducción de alta dependientes de los polinizadores plantas de pastizal.Efectos sobre la producción de colza no se han estudiado aquí y por lo tanto su producción de semillas no está indicado.
En el estudio 2, la hipótesis de que la diversidad y abundancia de abejas en OSR son afectadas positivamente por pastizales adyacentes, que proporcionan sitios de anidación, y negativamente por altas cantidades de OSR, que causan a escala de paisaje efectos de dilución ( figura 1 ).
En el estudio 3, formulamos dos hipótesis contrastantes. La hipótesis de facilitación que OSR mejora la reproducción sexual de las plantas de pastizales, debido a que sus polinizadores prefieren anidar en los pastizales adyacentes a OSR, con efectos positivos en la polinización de las plantas de pastizal. La hipótesis de competencia que OSR reduce la reproducción de las plantas de pastizal, porque la masa de floración OSR es un competidor superior para atraer a las abejas silvestres ( figura 1 ).
2. Métodos
(A) Los sitios de estudio
Tres estudios se llevaron a cabo en 2007 cerca de la ciudad de Göttingen (51,5 ° N, 9.9 ° E), Baja Sajonia, Alemania. El área de estudio se compone de manejo intensivo zonas agrícolas dominadas por los campos de cultivos anuales, distribuidos irregularmente y fragmentos de bosques y hábitats semi-naturales como pastizales calcáreos. Prados calcáreos pertenecen a los hábitats más ricos en especies de abejas en Europa [ 22 ], y están protegidos por la ley como áreas de conservación.
En un área de 25 × 30 km, se seleccionaron 67 sitios de estudio (33 prados calcáreos y 34 de Brassica napus campos OSR) pertenecientes a cuatro categorías: (i) 16 pastizales fueron aislados por lo menos 230 m de OSR, (ii) 17 pastizales estaban en 1.15 m de distancia de la OSR, (iii) 17 campos OSR fueron aislados por lo menos a 570 metros de pastizales calcáreos, y (iv) 17 campos OSR estaban en 1.15 m de distancia de los pastizales del estudio.Se dan más detalles en el material complementario electrónico, apéndice S1.
(B) Parámetros de Paisaje
Para cada sitio de estudio, el paisaje se caracterizó en un paisaje círculo de radio 1 km. Campos OSR, hábitats semi-naturales (pastizales, prados calcáreos huerta, barbechos viejos, setos) y otros tipos de hábitat fueron asignadas en el campo y se incluyeron en mapas digitales temáticos.Sistemas de Información Geográfica (ESRI Arc / View v 3.2) se utilizaron para calcular la proporción de cada tipo de hábitat en los sectores del paisaje. El porcentaje de área cubierta con OSR (en lo sucesivo, OSR%) abarcó un gradiente de 0 a 30,5 por ciento y no se correlacionó con ningún otro tipo de hábitat (correlaciones de rangos de Spearman, todos p > 0,1, n= 67). El porcentaje de área cubierta de semi-natural del hábitat (% semi-natural del hábitat) abarcó un gradiente de 0,6 a 12,9 por ciento, y se correlacionó negativamente con el porcentaje de tierra cultivable y una correlación positiva con el índice de diversidad de Shannon hábitat calcula utilizando el porcentaje de cada tipo de hábitat (correlaciones de rangos de Spearman, todos p <0,05, n = 67).
(C) Estudio 1: abejas en pastizales seminaturales
En las praderas, las abejas (Apiformes) se registraron durante la floración OSR en abril y mayo durante 15 minutos en una parcela de 0,1 hectáreas a lo largo de un transecto variable (siguiendo Westphal et al . [ 23 ]). Cubierta de flores (porcentaje de cobertura de corolas de flores por área de superficie de tierra) y el número de especies de plantas de floración durante el estudio en la parcela de 0,1 se registró (número de especies de plantas que faltaba uno de los pastizales adyacentes a OSR). Abundancia de abejas se expresan como densidad de abejas por cada 100 m 2 y 15 min. La diversidad de las abejas es igual al número total de especies de abejas solitarias. Todas las abejas que no pudieron ser identificados en el campo se recogieron para su posterior identificación en el laboratorio. Los sitios fueron muestreadas entre 10,00 y 17,00 h bajo condiciones de tiempo soleado sólo (temperatura mayor que 16 ° C, la cobertura de nubes menos de 10%, bajas velocidades de viento de menos de 2 Bft).
(D) Estudio 2: abejas en la colza
Transectos se realizaron para evaluar la diversidad y abundancia de abejas en OSR. Las abejas se registraron a lo largo de transectos de 100 m con 1 m de ancho en el centro del campo y en el borde del campo durante 15 minutos por transecto en dos ocasiones durante la floración OSR en abril y mayo (2 x 15 min x 2 = 60 min por línea). La diversidad de las abejas es igual al número total de especies de abejas. El transecto se ubicó borde 1 m en el campo OSR a lo largo de el borde del campo, el centro comenzó transecto de 10 m desde el borde del campo y seguido de un carril en dirección al centro del campo. Los datos de los cuatro transectos por campo OSR se combinaron para el análisis. Abundancia de abejas se expresan como densidad de abejas por cada 400 m 2 y 60 min.
(E) Estudio 3: semilla conjunto de Primula veris
Para evaluar el efecto de la OSR en la polinización y éxito reproductivo de una planta de pastizales, que mide la producción de semillas de la prímulaPrimula veris L. (Primulaceae). La floración es por lo general durante el período de floración OSR, a partir de finales de abril y termina tres o cuatro semanas más tarde. Primula veris es estrictamente auto-incompatibles y sólo la polinización cruzada entre el pin morfos (largo pistilo, estambres cortos) y se transforma thrum ( pistilo corto, estambres largos) resulta en producción de semilla eficaz [ 24 ]. Las flores son polinizadas con éxito por las abejas de lengua larga (principalmente abejas del género Bombus yAnthophora ) y moscas bombyliid, que son capaces de explotar el néctar [ 25, 26 ]. Debido a la fragmentación de su hábitat, P. veris está incluido en el Libro Rojo como "en peligro crítico" en la Baja Sajonia [ 27 ].
Primula veris ocurrió en 19 de los 33 estudios (7 pastizales adyacentes a OSR, 12 aislados de OSR). Al inicio de la floración, al azar marcó 10-24 plantas por pastizales que todos tenían un tallo. Algunas de las inflorescencias se perdieron a la herbivoría mamífero, resultando en 260 plantas marcadas (155 plantas adyacentes a OSR, 105 plantas aisladas de OSR, con una media por pastizales ± SD: 13 ± 5,6, min: 2, max: 24) en el momento de semillas de maduración. Se registró el número de especies de plantas de floración en la parcela de 0,1 durante el estudio, y la cubierta de flores de estas especies (porcentaje de cobertura de corolas de flores por área de superficie de tierra en la parcela de 0,1). El número de P. Verisindividuos en el parche de flor alrededor de las plantas marcadas se registró (bordes del parche se caracteriza por una separación de más de 3 m para el individuo conspecific siguiente). Este parámetro se correlacionó con el tamaño del parche (correlación de Spearman rango: R = 0,89, p<0,001, n = 19) y con una cubierta de flor de P. veris en las parcelas de 0,1 ha (transectos R = 0,69, p = 0,003, n = 19). Relaciones Morph (pin: thrum morph) no eran asimétricos en las praderas de estudio, y no fue diferente entre los pastizales y praderas aisladas adyacentes a OSR (ver el material complementario electrónico, apéndice S2).
En julio, las frutas maduras se recogen y se secan. El número de semillas por planta se contó y las semillas se pesaron. Número de semillas por planta y el peso de semilla por planta fueron divididos por el número total de flores menos el número de frutos depredados (= número de frutos intactos) para corregir las diferencias en el número de flores y la tasa de depredación entre plantas (media ± SE de no precedió frutos por planta: 5 ± 3). Si las semillas fueron depredados por larvas de insectos, la fruta fue excluido de los análisis, ya que por lo general todas las semillas fueron dañados y se convirtió en migajas. La tasa de depredación no estaba relacionada con el número de semillas por fruto ( R = 0,11, p > 0,01, n = 19).El número y el peso de semillas por fruto se tomaron como una medida del éxito reproductivo y promediado sobre las plantas del sitio de estudio.
(F) Los análisis estadísticos
Los efectos locales y el paisaje en las abejas fueron evaluados en ANCOVAs (tipo II sumas de cuadrados [ 28 ]). Las variables de respuesta fueron las praderas de la diversidad y abundancia de abejas solitarias, y la abundancia de abejorros. Presencia-ausencia de datos para las abejas en los pastizales fueron evaluados en una regresión logística. Las variables de respuesta fueron OSR diversidad de abejas, y la abundancia de abejas solitarias, abejorros y abejas-. Predictores de abejas en los pastizales fueron la presencia de OSR adyacente (pastizales adyacentes a OSR frente a las praderas aisladas de OSR), OSR% y hábitats seminaturales% en radio de 1 km, cubierta de flores, la diversidad de especies de plantas en flor, y las interacciones entre la presencia de OSR a escala local y los otros factores. Predictores de abejas en OSR fueron la presencia de pastizales adyacentes (OSR junto a pastizales frente a OSR aislados de pastizal), los campos OSR% y hábitats seminaturales% en radio de 1 km, el tamaño OSR campo, y las interacciones entre la presencia de pastizales adyacentes y la otros factores.
Efectos sobre P. veris de semillas se evaluaron en ANCOVAs con variables dependientes el número promedio de semillas por fruto y el peso medio de semillas por fruto. Los predictores fueron la presencia de OSR adyacente (pastizales adyacentes a OSR frente a las praderas aisladas de OSR), los campos OSR% y hábitats seminaturales% en radio de 1 km, el número de P.Veris individuos en el parche, cobertura total de flores, y la diversidad de especies de plantas florecientes.
Todos los modelos se calcularon en R v 2.9.0 [ 29 ]. Modelos máximas se han simplificado en una selección manual de pasos hacia atrás sobre la base de F -pruebas [ 30 ]. Predictores con p <0,05 fue considerado significativo. Predictores con p > 0,1 se retiraron de los modelos máximos.Hemos transformado la diversidad de abejas y abundancia registrada durante transecto se acerca a cumplir con los supuestos de la varianza del error constante y la normalidad de los errores (log 10 ( x + 1)).
3. Resultados
(A) Estudio 1: abejas en pastizales seminaturales
Se registraron 684 abejas solitarias (44 especies), 49 abejorros-(ocho especies) y 12 abejas en 33 praderas de estudio.
El número de especies de plantas con flores en la pradera y la presencia de OSR junto contribuido a la explicación de la diversidad y abundancia de abejas solitarias en las praderas. Una interacción entre los factores indicó que la diversidad observada y la abundancia de abejas solitarias aumentó al aumentar el número de plantas con flores en las praderas aisladas de OSR, pero no en los pastizales adyacentes a los campos OSR ( tabla 1 yfigura 2
; ecuaciones en el material complementario electrónico, anexo S3).
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(B) Estudio 2: abejas en la colza
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(C) Estudio 3: semilla conjunto de P. veris
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(A) Estudio 1: abejas en pastizales seminaturales
(B) Estudio 2: abejas en la colza
(C) Estudio 3: semilla conjunto de Primula veris
El número de semillas por fruto de la planta prado P. veris disminuyó con el aumento OSR% en el paisaje. Nuestros resultados indican que los campos OSR retiró polinizadores de P. veris . La competencia por los polinizadores puede ocurrir cuando las especies de plantas con flores al mismo tiempo son más atractivas que las especies focales, y la especie focal sufre delimitación del polen [ 20 ]. Los efectos negativos de las especies de plantas con flores en la co-visitar flores y el éxito reproductivo de una especie focal se conocen a cultivos vecinos dentro de un hábitat [ 18 - 20 ], pero nunca he visto a los cultivos de flores y plantas de co-nativos, ni para co- especies de plantas con flores que interactúan en escalas mayores que las fronteras de hábitats locales alrededor. La introducción de especies de plantas han sido la hipótesis varias veces para reducir las visitas flor, la deposición de polen y el éxito reproductivo de las especies nativas vecinas [18 , 20 ].
(D) Las consecuencias
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· Recibido el 07 de febrero 2011.
· Aceptado 11 de marzo 2011.
· Esta revista es © 2011 The Royal Society
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