(Una) distancia media de vuelo, (b) el tiempo medio de vuelo, (c) la velocidad media de vuelo y(d) la velocidad máxima de vuelo de las abejas atados en un molino de vuelo que fueron expuestos a diferentes niveles de Varroa destructor infestación (V- se refiere a colonias que fueron tratados contra V. destructor, mientras que las colonias V + no fueron tratados) y para diferentes concentraciones de una dosis subletal de campo realista, crónica del imidacloprid insecticidas neonicotinoides (I- se refiere a colonias sin exposición, mientras que las colonias de I + eran expuesto). Las barras de error indican el error estándar de la media. Las cartas dan las diferencias significativas entre los grupos en función de los modelos lineales mixtos (ver información en la tabla 1 y material complementario electrónico, mesa de S1 en el apéndice S3).Los asteriscos en paneles (un, b) indican diferencias significativas para el efecto principal V.destructor. (E - g) Media (e) de masa corporal y (f) la longitud del ala de los tratamientos (respectivamente, modelo 6 y el modelo 7 en la tabla 1), y (g) significan distancia de vuelo para las colonias que sobrevivieron abril del próximo año y las colonias que no sobrevivieron. El asterisco indica una diferencia significativa (véase el texto de las estadísticas de esta prueba)
Figura 3.
Velocidad de vuelo por minuto de abejas en un molino de vuelo que están expuestos a uno de los cuatro tratamientos (V- refiere a las colonias que fueron tratados contra la media de V.destructor, mientras que las colonias V + no fueron tratados, I- refiere a las colonias sin exposición a una dosis de campo realista, crónica sub-letal de imidacloprid, mientras que las colonias fueron expuestos I +) después de haber sido alimentado (un) una solución de 10 l de glucosa 1 M o (b) una solución de glucosa 10 l 2 M. Se calculó la velocidad media por cada minuto que volaba de todas las abejas individuales por tratamientos (indicados en la leyenda), incluyendo aquellas abejas que han dejado de volar debido al agotamiento de sus reservas. Las abejas que dejaron de volar en un momento determinado se incluyeron con fines ilustrativos y se considera que tiene una velocidad de cero.
Para la distancia de vuelo, se encontró que la masa corporal más alto se relacionó con distancias más cortas (modelo 2 en la figura 1 y el cuadro 1), mientras que las alas más largas aumentan la distancia de vuelo (modelo 3). Las diferencias en la distancia de vuelo podrían ser mejor explicados por la V. destructor y imidacloprid tratamientos en combinación con la longitud del ala (modelo 4) que sin la longitud del ala (modelo 1), a pesar de que la longitud del ala no fue diferente entre los tratamientos (modelo 7, figura 2 f) y no había ninguna relación entre la longitud del ala y el cuerpo masa (modelo 8, material complementario electrónico, mesa de S2 en el apéndice S3). Hemos encontrado que las abejas tenían una distancia de vuelo más largo cuando se administra la dosis de 10 l 2 M en comparación con la dosis de 10 l 1 M.
Teniendo en cuenta estas diferentes relaciones, a continuación, abordamos la cuestión de si el estrés directamente afectados distancia de vuelo (modelos 1-4 en la figura 1 y tabla 1) o también indirectamente debido a su efecto sobre la masa corporal (modelos 5 y 6). Al corregir la distancia de vuelo para el efecto indirecto de masa corporal de las abejas volando (modelo 5), todavía nos encontramos un efecto directo de la V. destructor, independiente de la masa corporal, donde las abejas de colonias con mayor V. destructor niveles y longitudes de las alas más cortas volaron distancias más cortas. El efecto de imidacloprid desapareció, lo que sugiere que el efecto de imidacloprid era principalmente indirecto a través de la masa corporal.
Se observaron patrones de Igualdad de tiempo de vuelo, pero no para la velocidad de vuelo (material complementario electrónico, figura S1 y el cuadro S1 en el apéndice S3). Al parecer, la velocidad no se vio afectada por los factores de estrés, lo que fue confirmado por las distancias de vuelo que fueron altamente correlacionados con los tiempos de vuelo (correlación de Pearson: r = 0,92, p <0 font="" nbsp="">n = 54), mientras que menos fuertemente correlacionado con velocidades de vuelo (de correlación de Pearson entre la distancia y la velocidad media: r = 0,46, p <0 font="" nbsp="">n = 54; correlación de Pearson entre la distancia y la velocidad máxima: r = 0,38,p <0 font="" nbsp="">n = 54).
Por último, la distancia de vuelo promedio volado por las abejas a partir de colonias que todavía estaban vivos en abril del próximo año, era más largo que de aquellas colonias que fueron muertos en ese momento (figura 2 g, LMM: ML; Tipo de covarianza diagonal repetida; distancia log transformado; n = 54; AIC = 15.84; 01.02 M: F = 117.1, p <0 font="" la="" nbsp="" supervivencia:="">F = 5,8, p= 0,03; colonia: Wald Z = 0,66, p = 0,51).
Las colonias tratadas con acaricidas para reducir los niveles de ácaros de hecho mostraron mucho menor V. destructor niveles de ácaros en comparación con las colonias no tratadas con acaricidas (material complementario electrónico, figura S3 y S3 mesa en el apéndice S3). Sin embargo, para el grupo de abejas que no vuelan en el molino de vuelo, también hubo una interacción entre V. destructor colonias y imidacloprid, donde con baja V. destructor niveles tenían aún menos ácaros cuando también se expone a imidacloprid (V-I +). En comparación con el grande (× 8) diferencia entre el V y V + grupo, sin embargo, este pequeño (× 2) diferencia entre el grupo V-I + y V-I- fue insignificante (tenga en cuenta que el material complementario electrónico, figura muestra S3 valores transformados-log (0.01)).
4. Discusión
Se muestran por primera vez que las distancias de vuelo y reducir los tiempos de vuelo de las abejas para cosechadoras de forraje que se crió en colonias expuestas a ambos altos niveles de V. destructor ácaros y una dosis subletal de campo realista, crónica de imidacloprid. Este efecto fue más pronunciado para el factor de estrés V. destructor. La interacción entre los dos factores de estrés sugiere la posible efecto de un factor estresante en la vulnerabilidad de las abejas para otros factores de estrés: abejas debilitadas por un solo factor de estrés, aquí altas cargas de V. destructor, puede ser vulnerable a los efectos negativos de un insecticida. La distancia recorrida es un proxy de vital importancia para la capacidad de vuelo de las abejas ya que integra velocidad con la resistencia [27]. Además, la distancia de vuelo es un indicador de la zona de alimentación de los insectos y su potencial de la polinización [31, 32] (por ejemplo, las abejas viven hasta que hayan volado alrededor de 800 km [27]).
Nuestros datos muestran que las abejas para cosechadoras de forraje expuestos a ambos factores estresantes vuelan en promedio sólo tres cuartas partes de la distancia que las abejas no expuestas o individuales expuestos podían volar (figura 2 un: 1,3 kilometros para las abejas expuestas a ambos factores de estrés, se indica con 'b' , frente a un promedio de 1,7 kilometros para las abejas no expuestas o individuales expuestos, se indica con 'a'). Reducción de la distancia del vuelo por vuelo debido a estos factores de estrés significa que, o bien las abejas no pueden cumplir con este 800 kilometros de forrajeo potencial (es decir, sólo pueden volar 612 km en la misma cantidad de combustible) o que necesitan para alimentar con más frecuencia entre los vuelos más cortos, lo que resulta en estos 800 km de ser más energéticamente costoso (es decir, menos eficiente). Lo más probable, se reducirá la zona de alimentación de las abejas de colonias estresados.
Los efectos negativos de V. destructor puede ser el resultado de la infestación durante la fase de pupa, ya que reduce la masa corporal de abejas recién nacidas [21]. Músculos de vuelo se forman principalmente durante la etapa de la vida de pupa antes de la emergencia [33]. Drones que volaban en un túnel de viento también mostraron una reducción del tiempo de vuelo cuando infestada de V. destructor durante la fase de pupa [34], pero hasta la fecha no se conoce para las abejas para cosechadoras de forraje que realizan una tarea crucial para la supervivencia de la colonia este efecto. Un experimento homing comparando las abejas de colonias infestadas mostró que el éxito homing se redujo y el tiempo prolongado para las abejas que llevan a volver V. destructor ácaros [12]. Se planteó la hipótesis de que esta vez volviendo prolongada era una respuesta adaptativa para deshacerse del parásito.
Con respecto al efecto de imidacloprid, varios estudios mostraron que homing tiempo de retorno se prolongó y el éxito homing se redujo después de la exposición a una dosis subletal de insecticidas neonicotinoides [13 - 15]. Hasta el momento, homing fracaso debido a imidacloprid sobre todo se ha relacionado con deterioro de la capacidad de orientación y aprendizaje de rendimiento de las abejas [14, 15, 35, 36]. Nuestros resultados proporcionan una explicación alternativa para el éxito homing reducida, además de esta capacidad de orientación alterada y el rendimiento de aprendizaje, es decir, que los insecticidas neonicotinoides reducen la capacidad de vuelo, en particular, cuando las abejas están expuestos simultáneamente a otro factor de estrés. Hemos probado el efecto de imidacloprid en la capacidad de vuelo de recolectores planteadas en las colonias que fueron alimentados con una dosis de campo realista (6 ng ml -1; ver el material complementario electrónico, apéndice S1 para la justificación del tratamiento imidacloprid), que es más baja que utilizan en la mayoría de los estudios mensajeras. Además, se evaluó la toxicidad oral crónica a nivel colonia, en contraste con la medición de la toxicidad aguda directo en el nivel individual.Toxicidad aguda puede inducir más estrés para las abejas, como la reducción de la movilidad y se observó una fase de inmovilidad después de la exposición a una alta LD 50 dosis de imidacloprid [7, 8, 14, 37]. La exposición oral subletal crónica a nivel colonia puede mostrar menos toxicidad aguda, pero puede reducir el rendimiento y reducir así la supervivencia de la colonia.
Nuestra exposición a campos-realista era menor que la concentración sin efecto observado (NOEC) encontrado para la actividad (Danza de la abeja), desarrollo de la colonia, los cambios en la cría o el polen / suministros de néctar de 20 ng ml forrajeo -1 después de la exposición a campos oral crónica [7 , treinta y ocho - cuarenta]. No obstante, nos encontramos un efecto negativo en el rendimiento de vuelo. Por tanto, nuestro estudio sugiere que los altos niveles deV. destructor puede disminuir la NOEC de imidacloprid (cf. [41]).
Las abejas seleccionadas parecía saludable después de una inspección visual, que ni tenía V.destructor ácaros unidos ni alas deformadas. Como no nos marcamos abejas en la emergencia, no sabemos si las abejas seleccionadas estaban infestadas de ácaros durante la fase de pupa.Además, no sabemos si las abejas seleccionadas tenían imidacloprid en su cuerpo. Las abejas seleccionadas fueron sorprendidos en el acto de volver con el polen de un vuelo de forrajeo (es decir, eran lo suficientemente sano como para llegar a la etapa de búsqueda de alimento).Nuestro enfoque, sin embargo imita la realidad como las abejas recogidas se suscitaron en las colonias que fueron expuestos a niveles altos o bajos de V. destructor ácaros y a la ausencia o la presencia de imidacloprid. Esto está en contraste con los enfoques utilizados a menudo donde las abejas individuales fueron tratados con un único factor de estrés [12 - quince]. Estos estudios gravemente capacidad de adaptación frente negligencia mecanismos de las colonias de abejas sociales para contrarrestar los efectos negativos de estos factores de estrés, como la búsqueda de alimento precoz [24]. Se encontró que estos resultados a pesar de tamaños relativamente bajos de la muestra. No podemos rechazar la idea de que los efectos adicionales se detectaron utilizando muestras de mayor tamaño.
Nuestros resultados sugieren que el efecto de imidacloprid en la capacidad de vuelo es principalmente indirectamente a través de la masa corporal, mientras que V. destructor afecta a la capacidad de vuelo tanto indirectamente a través de la masa corporal, así como directamente como resultado de la exposición al factor de estrés. Hemos encontrado que las abejas expuestas al único factor estresante V. destructor tenía masa corporal más bajo que las abejas de control expuestas a ninguno estresante. Varroa destructor se sabe para reducir la masa corporal de las abejas [21]. Inesperadamente, las abejas expuestos tanto a V. destructor e imidacloprid tenían mayor masa corporal, que puede ser explicado por un inicio más temprano de forrajeo cuando las abejas están expuestos tanto a factores de estrés. Las abejas reducen alrededor de un 40% de la masa corporal antes de convertirse en un recolector para reducir los costes energéticos de volar [42]. Existe evidencia de que las recolectoras precoces son de hecho los aviadores más pesados y menos eficientes que las recolectoras mayores [43]. Esta búsqueda de alimento precoz debido a la infestación de parásitos se observó anteriormente en las abejas expuestas al Nosema ceranae infestación [44].
Menos ácaros en las colonias con baja V. destructor niveles cuando también expuesto a imidacloprid (V-I +) podrían explicar la ligeramente superior (ns) capacidad de vuelo de las abejas desde el grupo expuesto a imidacloprid (V-I +) que de abejas a partir del grupo de control (V-I-). Quizá la aplicación de imidacloprid aumentó la eficacia del compuesto activo tau-fluvalinato en Apistan para matar V. destructor ácaros. Mezcla en la colmena pesticidas y fungicidas incrementaron previamente la toxicidad para las abejas [45, 46], pero no se investigó previamente para plagas o enfermedades.
(a) Efectos sobre la colonia
Junto con un éxito homing reducida, la reducción de la distancia y el tiempo de las abejas para cosechadoras de forraje que se encuentran en nuestro estudio de vuelo puede dar lugar a cargas de polen y néctar menores que son traídos a la colmena. Cargas de polen se redujeron previamente en recolectores de las colonias con alto V. destructor infestación [23]. Por lo tanto, esperamos que el efecto negativo de la distancia y el tiempo de vuelo se reduce la capacidad forrajera de la colonia, lo que resulta en el estrés nutricional en la colonia [21]. Como sólo seleccionamos las abejas después de un vuelo de polen de recolección, podemos subestimar los efectos de V. destructor e imidacloprid en la capacidad de búsqueda de alimento de la colonia: V. destructor abejas -infested ni siquiera pueden llegar a la etapa de búsqueda de alimento debido a la muerte prematura o incapacitantes V. destructor enfermedades -relacionado tales como virus de las alas deformadas [25]. Disminución de la capacidad de vuelo disminuye la capacidad de recogida de alimentos de las abejas y puede obstaculizar el uso de forrajeo precoz como un mecanismo de supervivencia durante la colonia (nutricional) estrés. En última instancia, los mecanismos de afrontamiento ineficaces pueden dar lugar a efectos en cascada y el posterior colapso de colonias [24].
Néctar menor disponibilidad, lo cual equivale a la disponibilidad de combustible bajo-restringe futuros vuelos de forrajeo, pero también limita el invierno de almacenamiento de alimentos y por lo tanto la termorregulación. Reducción de la distancia y el tiempo de vuelo también puede causar directamente una reducción de la capacidad de la colonia para regular la temperatura durante el invierno, debido a que los mismos músculos que las abejas utilizan para el vuelo también se utilizan para la termorregulación [27].
Aunque la supervivencia colonia no responde exclusivamente a una capacidad de vuelo, nuestros datos mostraron que las abejas de colonias que todavía estaban vivos en abril del próximo año tenían una mayor capacidad de vuelo; volaron por vuelo en promedio 235 m más adelante, ya sea para 1 M o 2 M, en comparación con las abejas de colonias que fueron muertos en ese momento. No podemos distinguir si esta diferencia se debe a las diferencias en la distancia de vuelo, o también debido a otros efectos causados por nuestro tratamiento experimental. Sin embargo, nuestros resultados apoyan la teoría sugerida descrito anteriormente y se relacionan reducida vuelo tiene una distancia a la pérdida de colonias durante el invierno.
5. Conclusiones
Se demuestra por primera vez que V. destructor y la interacción entre V. destructor e imidacloprid reduce la capacidad de vuelo de las abejas, donde el efecto de V. destructor era más grande que la de imidacloprid. El efecto negativo de los insecticidas neonicotinoides en combinación con V. destructor de la capacidad de vuelo podría explicar la capacidad homing observado una disminución de las abejas. El aumento de nuestra comprensión de los efectos relativos e interactivos de V. destructor e insecticidas neonicotinoides en la capacidad de vuelo y la capacidad de recogida de alimentos acompañados es vital para explicar colapso de colonias y la reducción de los servicios de polinización de las abejas.
La accesibilidad de datos
Todos los datos sin procesar se pueden encontrar en el repositorio Dryad "interacción entreVarroa destructor y el imidacloprid reduce la capacidad de vuelo de las abejas ', doi: 10.5061 /dryad.4df64.
Autores de las contribuciones
LJB, FvL y ECV diseñaron el experimento y escribió el manuscrito; LJB hizo las mediciones; LJB y ECV analizaron los datos.
Conflicto de intereses
Tenemos intereses en conflicto.
Fondos
Este proyecto fue financiado por el Ministerio de Asuntos Económicos (EZ) de los Países Bajos, como parte de un experimento multifactorial para estudiar las pérdidas de colonias de abejas durante el invierno (BO-20-003-003). ECV fue financiado dentro de este proyecto.
Expresiones de gratitud
Damos las gracias a Robert Brodschneider para dar consejos sobre el uso de molinos de vuelo, Tjeerd Blacquiere por ayudar en la determinación de campo realista, dosis sub-letales crónica del imidacloprid insecticidas neonicotinoides, Bram Cornelissen y Chula Hok-Ahin para la alimentación y el cuidado de las colonias y Jolanda Tom y Maayke Broerse para ayudar a atar las abejas a los molinos de vuelo. Dorset Group BV (Aalten, Países Bajos) produjo los molinos de vuelo. Bayer Crop Ciencia AG (Monheim am Rhein, Alemania) produjo amablemente imidacloprid puro. Vita Europe Ltd (Basingstoke, Reino Unido) proporcionado amablemente Apistan.
- Recibido 20 de julio 2015.
- Aceptado 04 de noviembre 2015.
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