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viernes, 29 de julio de 2016

Efectos de las dosis subletales de glifosato en la navegación de abejas


El Glifosato afecta la percepción sensorial y la memoria de las abejas.

Un estudio demuestra que las abejas que visitan flores alcanzadas por herbicidas sufren cambios en la percepción olfativa y gustativa, así como en la memoria de corto plazo. Además, llevan a la colmena polen y néctar con trazas de glifosato, lo cual puede tener efectos negativos a largo plazo.




Fragmento de la entrevista a Walter Farina: 

Publicado en Journal of Experimental Biology

ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN

Efectos de las dosis subletales de glifosato en la navegación de abejas
María Sol Balbuena, Léa Tison, Marie-Luise Hahn, Uwe Greggers, Randolf Menzel, Walter M. Farina
Journal of Experimental Biology 2015 218: 2799-2805; doi: 10.1242 / jeb.117291

ABSTRACTO

El glifosato (Gly) es un herbicida que se utiliza ampliamente en la agricultura para el control de malezas.Aunque, existen informes sobre el impacto de GLY en caracoles crustáceos y anfibios, pocos estudios han investigado sus efectos subletales en los organismos no objetivo, como el de la abeja Apis mellifera,el vector principal del polen de los cultivos comerciales. Aquí, hemos probado si la exposición a tres concentraciones subletales de Gly (2,5, 5 y 10 mg L-1: correspondiente a 0.125, 0.250 y 0.500 mg por animal) afecta a la trayectoria de vuelo de regreso a casa de las abejas en un campo abierto. Se realizó un experimento en el que las abejas forrajeras fueron entrenados para un alimentador artificial, y luego capturados, alimentadas con una solución de azúcar que contienen restos de Gly y liberados de un sitio novedoso ya sea una o dos veces. Sus trayectorias hacia casa fueron rastreados utilizando la tecnología de radar armónico. Se encontró que las abejas que habían sido alimentados con una solución que contiene 10 mg l-1 GLY pasaron más tiempo en realizar vuelos hacia casa de las abejas de control o las abejas tratadas con concentraciones más bajas. También realizaron vuelos más indirectos mensajeras.Además, la proporción de los vuelos hacia casa directas realizadas después de un segundo de liberación desde el mismo sitio aumentó en las abejas de control, pero no en las abejas tratadas. Estos resultados sugieren que, en las abejas, la exposición a niveles de GLY se encuentran comúnmente en entornos agrícolas deteriora las capacidades cognitivas necesarias para recuperar e integrar la información espacial para un exitoso regreso a la colmena. Por lo tanto, la navegación abeja se ve afectada por la ingestión de los rastros del herbicida más utilizado en todo el mundo, con posibles consecuencias negativas a largo plazo para la colonia de forrajeo éxito.

INTRODUCCIÓN

Las abejas (Apis mellifera) son los principales polinizadores en entornos agrícolas ( Aizen et al., 2009 ) y, como tal, están muy expuestas a cualquier perturbación que ocurre en los alrededores de los campos de cultivo. En consecuencia, este insecto eusocial puede servir como un biosensor para determinar con precisión los contaminantes ambientales ( Devillers y Pham-Delegue, 2002 ). Cualquier sustancia extraña presente en los recursos recogidos (es decir, el polen y néctar) también puede ser almacenado y acumulado en el interior del nido durante largos períodos de tiempo, afectando potencialmente compañeras de nido de todas las etapas ( Devillers y Pham-Delègue, 2002 ). Esto se aplica en particular a los agroquímicos altamente solubles en agua tales como el herbicida glifosato N - ((fosfonometil) glicina, que puede permanecer en los cultivos después de la aplicación durante largos períodos . Zhang et al, 2011 ). Cualquier posterior acumulación de agroquímicos dentro de la colmena podría tener efectos negativos que a menudo son poco visible en el corto plazo ( Giesy et al., 2000 ), pero que podría poner en peligro los comportamientos individuales y la organización social en el largo plazo ( Kirchner, 1999 ).
El uso de glifosato (Gly) como un amplio espectro herbicida post-emergente para el control de malezas se ha extendido rápidamente en las últimas décadas ( Goldsborough y Brown, 1988 ) para convertirse en uno de los agroquímicos más utilizados en todo el mundo ( Zhang et al., 2011 ). Los métodos típicos de administración incluyen la pulverización directamente sobre el follaje y la aplicación aérea ( Giesy et al., 2000 ). Como consecuencia, las huellas del herbicida también se encuentran en los alrededores de los campos de cultivo con el cultivo objetivo. GLY disuade crecimiento de la planta mediante la inhibición de una vía aromático de aminoácidos que es al parecer presente sólo en plantas, microorganismos y hongos, no animales ( Amrhein et al., 1980 ; Carlisle y Trevors, 1988 ; . Duke et al, 1989 ; Franz et al. , 1997 ).
Varios estudios han reportado efectos negativos de este herbicida sobre los vertebrados e invertebrados. GLY dosis entre 0,1 y 10 mg de equivalente de ácido L-1 se han encontrado para reducir el crecimiento de la lombriz de tierra caliginom Aporrectoden ( Springett y Gray, 1992 ) y afectar a la reproducción y el desarrollo en la columela caracol de agua dulce Pseudosuccinea ( Tate et al., 1997 ). Un efecto negativo también se ha informado en los anfibios después de la exposición crónica a diferentes concentraciones de glifosato (3,8 a 18 mg L-1; . Howe et al, 2004 ; Relyea, 2005a , b ). A pesar de estos hallazgos y otros que informan efectos negativos y letales en invertebrados como anfípodos ( Dutra et al., 2011 ), los efectos subletales de GLY en los organismos no diana tales como insectos polinizadores hasta ahora han sido poco evaluados ( Herbert et al. 2014 ; . Thompson et al, 2014 ). En este estudio, hemos utilizado concentraciones subletales de GLY que van de 2,5 a 10 mg l -1.
Las abejas muestran un repertorio de conducta que permita evaluar el impacto de las perturbaciones en las respuestas estereotipadas conocidos. El comportamiento en el que las abejas sobresalen sus probosces después de ser estimulado mediante la aplicación de solución de sacarosa a sus antenas es una de estas respuestas, y puede ser utilizado para probar los efectos de los contaminantes ambientales en el comportamiento del apetito ( Devillers y Pham-Delègue, 2002 ). Un estudio reciente encontró que una concentración de glifosato (2,5 mg l-1), dentro del rango recomendado para el control de malezas acuáticas y terrestres ( Giesy et al., 2000 ), afecta la capacidad de respuesta y el rendimiento gustativa aprendizaje en abejas Enjaezó [probado con extensión probóscide respuesta (PER) ensayos].Sin embargo, no se observó efecto sobre la actividad locomotora cuando forraje recogieron solución de sacarosa contaminada con el herbicida en un alimentador artificial, lo que sugiere que GLY se puede acumular dentro de la colmena ( Herbert et al., 2014 ). Además, Herbert y colaboradores (2014)encontraron que una exposición aguda a concentraciones subletales GLY ofrecidas durante POR acondicionado olfativa disminución de la memoria a corto plazo y disminución de formas más complejas de aprendizaje asociativo en las recolectoras.
Los estudios ya han demostrado que otros compuestos agroquímicos utilizados para el control de plagas, tales como los neonicotinoides, afectan negativamente a la sensibilidad gustativa abeja e incluso sus maniobras de baile ( Eiri y Nie, 2012 ). Las dosis no letales de imidacloprid (75-1000 ppb), un insecticida neonicotinoide, que actúa sobre las vías colinérgicas de la transmisión sináptica de insectos (Gauthier, 2010 ), afectan a las capacidades homing ( Bortolotti et al., 2003 ) y entorpece la recuperación de la memoria adquirida durante vuelos de orientación de exploración ( Fischer et al., 2014 ).
Las abejas están bien establecidos como un modelo para los estudios sobre la navegación animal ( von Frisch, 1967 ; Menzel et al, 2012. ; Menzel, 2012 ). En un experimento típico, captura y liberación, las abejas se desplazan dentro de un área previamente explorado para evaluar su comportamiento hogareño utilizando diferentes tecnologías de seguimiento ( Decourtye et al., 2011 ; . Schneider et al, 2012 ; Fischer et al 2014. ). Exploración durante vuelos de orientación familiariza a las abejas con la brújula solar, la medida de la distancia (cuentakilómetros) y los puntos de referencia en el ambiente (Menzel et al., 2005 , 2012 ). Se añade más información sobre el paisaje durante los vuelos entre la colmena y los sitios de alimentación. La integración de las múltiples fuentes de información espacial conduce a una memoria de referencia que permite a las abejas para realizar accesos directos entre los lugares importantes (colmena, sitios de alimentación y los sitios de liberación). Como resultado, las abejas son capaces de hacer referencia a un marco común de referencia espacial que les permite regresar a la colmena, incluso desde un lugar desconocido mediante la adopción de nuevos accesos directos ( Menzel et al., 1998 ).
Aunque las concentraciones GLY recomendada para el control de malas hierbas, así como los detectados anteriormente en sistemas acuáticos y agrícolas están dentro del rango de 1,4 mg l -1 a 3,7mg l -1 ( Couture et al., 1995 ; Giesy et al., 2000 ; Salomón y Thompson, 2003 ), el uso intensivo del herbicida durante las dos últimas décadas ha dado lugar a un aumento exponencial de las dosis de GLY presente en los cultivos genéticamente modificados (GM) ( fuente de datos del USDA, NASS ). Esta situación implica que las concentraciones de GLY se encuentran en estrecha proximidad a los cultivos transgénicos hoy debe ser mucho mayor que el rango descrito previamente. En el presente estudio se propone que las abejas alimentándose en 'néctar' que contiene trazas de GLY pueden tener dificultades para la integración de información compleja de su entorno que necesitan para la navegación. Para evaluar si las dosis subletales de glifosato afectan a la orientación y la navegación Apis mellifera, se realizó un experimento de captura y liberación en la que las abejas melíferas volar a la colmena fueron desplazados durante los viajes de alimentación.

RESULTADOS

En un experimento de captura y liberación tal como se realiza aquí, esperamos que las abejas capturadas en el alimentador y luego liberados del sitio de liberación (RS) son motivados para volver a la colmena. Después de la ingestión de alimentos contaminados con glifosato, esperábamos que estas abejas tratadas realizarían vuelos hacia casa irregulares o al menos tomar más tiempo que las abejas de control no tratados para volver a la colmena. Nuestros resultados muestran que los animales comienzan ya sea inmediatamente con un vuelo recto desde el lugar de liberación ( Fig. 1 A, B) o que realizan menos vuelos regulares ( Fig. 1 C). Algunos de los tramos rectos siguen el vector de las abejas habrían tenido si no hubieran sido reubicadas en el lugar de la liberación. Estos vuelos fueron dirigidos bien hacia la colmena y terminaron en la colmena, o estén orientados hacia el alimentador y luego siguieron la ruta entrenado desde el alimentador a la colmena ( Fig. 1 A). Algunos de estos vuelos inicialmente recta al principio de su comportamiento de regreso fueron seguidos por un solo bucle antes de que las abejas regresan a la colmena ( Fig. 1 B). Por lo tanto, podemos distinguir entre dos grandes categorías de vuelo: vuelos directos (vuelo recto con o sin un bucle, la Fig. 1 A, B) y vuelos indirectos (vuelos con bucles de la Fig. 1 C).
Higo. 1.
Higo. 1.
Ejemplos de vuelos hacia casa hechas por las abejas durante el primer lanzamiento después de caminos tratamiento. Vuelo se clasifican como directa (A), de un solo bucle (B) o indirecta (C). Colores: azul claro y rojo para las abejas de control, azul y naranja para las abejas tratadas con 2,5 mg l-1 de glifosato (Gly), amarillo y lila para las abejas tratadas con 5 mg l-1 GLY, y verde y gris para las abejas tratadas con 10 GLY mg l-1. H, colmena; R, radar; F, alimentador; RS, instalaciones de lanzamiento.

Primer lanzamiento

Higo. 2 muestra la proporción de abejas que realizan diferentes vuelos hacia casa después de haber sido trasladado desde el alimentador a la RS y puesto en libertad por el LD por primera vez. Como ya se mencionó, estos caminos hacia casa implican: (1) recta y vuelos rápidas directamente en la colmena, con o sin un solo bucle antes de regresar a la colmena ( 'vuelos directos'); o (2) vuelos irregulares, en los que las abejas cambió de dirección con frecuencia ( '') vuelos indirectos. Tanto el control y las abejas tratadas mostraron proporciones similares de vuelos directos a la colmena (prueba de heterogeneidad:? 2 = 2,604, p = 0,457, n = 79). Sin embargo, encontramos diferencias estadísticamente significativas en el tiempo dedicado a la realización de los vuelos directos entre tratamientos ( Fig. 3 A; prueba de Kruskal-Wallis: H = 10.008, P = 0,019, df = 3, N = 50). En concreto, las abejas que habían ingerido una solución de sacarosa que contiene 10 mg l-1 GLY pasaron más tiempo de vuelo desde la RS a la colmena de abejas de control o abejas que habían ingerido l -1 GLY (Mann-Whitney 2,5 o 5 mg: 0 mg l-1 frente a 10 mg l-1: T = 28,5, p = 0,004; 2,5 mg l-1 frente a 10 mg l-1: T = 13,5, p = 0,016; 5 mg l-1 frente a 10 mg l-1: U = 8,0, P = 0,003). No se encontró diferencia estadística en el tiempo de vuelo entre el control y las abejas tratadas que realizan vuelos indirectos ( Fig. 3 B; prueba de Kruskal-Wallis: H = 5.197, p = 0,158, df = 3, N = 29).
Higo. 2.
Higo. 2.
. Proporción de abejas que realizan vuelos directos e indirectos hacia casa después de la primera versión proporción de abejas que realizan vuelos directos e indirectos hacia casa se ​​agruparon según el tratamiento; vuelos en bucle se indican mediante barras rayadas. 0 mg l-1: abejas de control; 2,5 mg l -1, 5 mg l -1 y 10 mg l -1: abejas expuestas a diferentes concentraciones de GLY (correspondiente a 0,125, 0,25 y 0,5 g por animal). NS, no hay diferencia significativa (P> 0,05). Los números dentro de las barras indican el número de abejas evaluadas para cada tratamiento.
Higo. 3.
Higo. 3.
. Calendario de vuelos hacia casa después de la primera versión tiempos de vuelo desde el lugar de la liberación de la colmena de acuerdo con diferentes tratamientos (0 mg L-1: abejas de control; 2,5 mg l-1, 5 mg l-1 y 10 mg L-1: abejas expuestas a 2,5 mg l-1, 5 mg l-1 y 10 mg l-1 Gly, respectivamente). (A) Dirigir y vuelos 'single-loop'. (B) vuelos indirectos. Las cajas con letras diferentes son significativamente diferentes a P <0 diferencias="" em="" hubo="" nbsp="" no="" significativas="">(P>
 0,05). Los números entre paréntesis indican el número de abejas evaluadas para cada tratamiento. Hemos observado que durante algunos vuelos hacia casa un pequeño número de abejas pasa a través de la zona de alimentación. La proporción de abejas que volaban a través del alimentador fue mayor entre las abejas y las abejas de control que ingirieron una solución de sacarosa con 2,5 mg l-1 GLY que entre las abejas tratadas con 5 o 10 mg l-1 (ver Tabla 1 ). Después de volar junto al alimentador, esas abejas siguieron la ruta de vuelo entrenado para la colmena.
Tabla 1.
Los datos para el control y las abejas tratadas GLY-liberados por primera vez

segunda versión

Las abejas aprenden a mejorar sus vuelos mensajeras durante liberaciones secuenciales del mismo sitio ( Menzel et al., 2005 ). Por lo tanto, próxima pregunta si esta forma de aprendizaje se ve comprometida en las abejas que han sido expuestas al herbicida. Para probar esto, las abejas fueron capturados en el alimentador, se trasladó a la RS, y puestos en libertad por segunda vez: por lo tanto, estas abejas se expusieron dos veces para la misma cantidad de GLY.
Abejas de control y las abejas que fueron expuestos a 2,5 o 5 mg l-1 GLY mostraron una tendencia a realizar vuelos directos más frecuencia que los vuelos indirectos ( Fig. 4 ). Por el contrario, las abejas que habían ingerido una solución de sacarosa con 10 mg l-1 GLY mostraron la tendencia inversa, con más abejas que realizan vuelos indirectos. Sin embargo, no se encontraron diferencias estadísticas para el tiempo pasado en vuelos directos entre el control y las abejas tratadas ( Fig. 5 A; prueba de Kruskal-Wallis: H = 3,332, P = 0,343, df = 3, N = 27). No fue posible realizar un análisis estadístico de los datos para vuelos indirectos ( Fig. 5 debido a que el tamaño de la muestra era demasiado pequeña (0 mg l-1: N = 4; 2,5 mg l-1: B) N = 1; 5 mg l-1: N = 2; 10 mg l-1: N = 3). Cuando se comparó la proporción de control y las abejas tratadas que realizan vuelos directos e indirectos después de la primera y segunda versión, encontramos diferencias estadísticamente significativas entre las abejas de control liberados una vez o dos veces, pero no entre las abejas tratadas ( Fig. 6 A, la prueba exacta de Fisher: abejas de control, chi 2= 10,80, p = 0,001; abejas tratadas, χ 2 = 1,07; P = 0,245, N = 32). abejas de control modificado su tendencia a realizar vuelos más indirectas después de la primera versión que después de la segunda, mientras que la proporción de abejas tratadas que realizan vuelos directos o indirectos después de una o dos versiones fue similar. Por otra parte, en el estudio de las transiciones (o falta de ella) de vuelos directos o indirectos (o viceversa) se realizan después de la primera versión para dirigir o vuelos indirectos realizados tras la segunda versión (-directa: D-D, directa-indirecta: D -I, directa-indirecta: I-D-e indirecta indirecta: I-I), se observó una tendencia a que las abejas de control para llevar a cabo más transiciones I-D que las abejas tratadas. Curiosamente, las abejas que habían ingerido la mayor concentración GLY mostraron una tendencia a realizar más transiciones a vuelos indirectos (D-I, I-I) tras la segunda versión ( Fig. 6 B).
Higo. 4.
Higo. 4.
Proporción de abejas que realizan vuelos directos e indirectos hacia casa tras la segunda versión. Los números entre paréntesis indican el número de abejas evaluadas para cada tratamiento.
Higo. 5.
Higo. 5.
Momento de vuelos hacia casa de abejas tras la segunda versión tiempos de vuelo desde el lugar de la liberación de la colmena representado por los diferentes tratamientos (0 mg L-1:. Abejas de control; 2,5 mg l-1, 5 mg l-1 y 10 mg l -1: abejas expuestas a 2,5 mg l-1, 5 mg l-1 y 10 mg l-1 Gly, respectivamente). (A) los vuelos directos. (B) vuelos indirectos. NS, no hubo diferencias significativas (P> 0,05). Los números entre paréntesis indican el número de abejas evaluadas para cada tratamiento.
Higo. 6.
Higo. 6.
Proporción de transiciones en el rendimiento después de la primera y la segunda versión de acuerdo con el tratamiento. (A) El control y las abejas tratadas se clasifican de acuerdo con (barras blancas) directos o indirectos vuelos (barras grises) después de la primera versión (alimentado GLY una vez) o la segunda liberación (GLY alimentados dos veces). transiciones (B) vuelo entre el primer y el segundo lanzamiento fue considerado por abeja experimental (D: vuelo directo, I: vuelo indirecto). Las categorías de ambos vuelos fueron: D-D (ambos vuelos fueron directas), I-I (ambos vuelos fueron indirectos), D-I (el primer vuelo era directa y el segundo indirecto), I-D (el primer vuelo fue indirecta y directa el segundo). *P <0 diferencia="" em="" hay="" nbsp="" no="" significativa="">(P>
 0,05). Los números entre paréntesis indican el número de abejas evaluadas para cada tratamiento.

DISCUSIÓN

Se evaluó el efecto de las concentraciones recomendadas de glifosato (Gly) que se utiliza en los entornos agrícolas en la navegación de abejas (hasta 3,7 mg l-1 Gly; . Giesy et al, 2000 ) y dos concentraciones adicionales que presuntamente son subletales (5 y 10 mg l-1). Nuestros resultados muestran que una sola exposición a una concentración de GLY dentro de este rango retrasa el retorno de la abeja de forrajeo a la colmena. En algunos casos, las trayectorias de vuelo también se vieron afectadas después de la exposición sucesiva al herbicida, lo que sugiere que el proceso de aprendizaje espacial se ve afectada por la ingestión del herbicida durante la alimentación. Este deterioro de la navegación en el área explorada aumenta cuando la concentración de GLY ingerido fue mayor. De hecho, las abejas alimentadas con 10 mg l-1 GLY tomó más tiempo para realizar vuelos directos hacia casa y realiza vuelos más indirectos tras la segunda versión de las abejas tratadas con bajas concentraciones GLY. Las abejas que habían ingerido bajas concentraciones de GLY (2,5 o 5 mg l-1) y mostró trayectorias de vuelo indirectos después del primer lanzamiento realizado vuelos directos tras la segunda versión. De acuerdo con ello, las abejas experiencias más encontrados la colmena, independientemente de la concentración de herbicida se ingiere. Sin embargo, no se observaron efectos sutiles en el comportamiento homing dentro de este intervalo de concentración, lo que indica que las concentraciones GLY utilizadas en este estudio causaron solamente efectos subletales en las abejas.
En cuanto al tipo de trayectorias de vuelo realizado, se encontró que las abejas tratadas con GLY exhibieron vuelos homing más indirectos tras la segunda versión de las abejas de control. Según lo informado por Menzel et al. (2005) , esperábamos que las abejas en libertad más de una vez desde el mismo lugar de mejorar sus vuelos hacia casa. Esto significa que nos esperaba una menor proporción de abejas para ejecutar vuelos indirectos de RS a H tras la segunda versión. Nuestros resultados muestran que una mayor proporción de abejas de control había asumido efectivamente vuelos indirectos durante el primer lanzamiento y cambió a los vuelos directos durante la segunda, mientras que los animales tratados con la dosis más alta de GLY fueron perjudicados en términos de mejorar su rendimiento de navegación. Las abejas liberadas dos veces por el LD han alimentado con el alimento contaminado en dos ocasiones, un hecho que podría promover el estrés fisiológico y / o alteración del aprendizaje. Proponemos que tanto una sola exposición y exposiciones repetidas a tienen GLY un efecto en la recuperación y formación de la memoria. El efecto de GLY en la recuperación de la memoria se indica mediante la reducción de la probabilidad de las abejas que tienen un acceso directo a la colmena o el alimentador, vuelos de búsqueda más largos y la falta de mejora de homing comportamiento después de la experiencia.
Un estudio reciente utilizando el paradigma POR demostró que la exposición aguda a la Gly (2,5 mg l-1)afecta a la retención de la memoria olfativa en las abejas evaluados en ambas tareas de aprendizaje asociativo simples y complejos. El proceso de aprendizaje para ambos tipos de paradigma es más rápido para las abejas tratadas y, específicamente para un tipo de aprendizaje patrón negativo, en presencia de GLY en la recompensa ( Herbert et al., 2014 ). La navegación requiere varias capacidades cognitivas complejas en lugar durante la formación de la memoria y la recuperación que les permitan integrar la información ambiental actual y adquirido previamente. Estos procesos podrían verse comprometidas por la captación de mayores concentraciones de GLY utilizado, como se muestra por 5 ( Fig. 6 ) y 10 mg l-1 ( Figuras 3 , 4 y 6 concentraciones). Una explicación plausible para esta respuesta es que el herbicida afecta comportamientos apetitivos, perturbando no sólo los procesos implicados en la adquisición y la asociación de información quimiosensorial, tal como se propone en un estudio anterior ( Herbert et al., 2014 ), sino también el uso de la información almacenada acerca de el medio ambiente adquiridos durante los vuelos de orientación exploratorios de cosechadoras de forraje y la experiencia adquirida en homing vuelos durante el transcurso del experimento. Por lo tanto, se alimentan de néctar que contiene trazas de GLY pueda afectar a la aprendizaje y la recuperación de la memoria relevante para el reconocimiento de las fuentes de alimentos y para navegar entre las fuentes de alimentos y la colmena.
La ingestión de insecticidas específicos en concentraciones subletales aumenta los umbrales de respuesta de azúcar ( Eiri y Nieh, 2012 ) y afecta homing en las abejas ( Henry et al, 2012. ; Fischer et al 2014. ). Herbert y colaboradores (2014) han demostrado que la exposición crónica a las trazas de GLY reduce la capacidad de respuesta a la sacarosa y el rendimiento de aprendizaje durante PER acondicionado olfativo. Además, cuando las abejas fueron expuestos a altos niveles de este herbicida mostraron deterioro de aprendizaje asociativo, pero no se observaron efectos claros en su comportamiento baile ( Herbert et al., 2014 ). Estos datos apoyan la idea de que la exposición a Gly, incluso a bajas concentraciones, afecta negativamente a la capacidad de respuesta gustativa y por tanto también la motivación para buscar comida en las abejas de vuelo libre en los experimentos aquí.Este efecto motivacional, sin embargo, no era lo suficientemente fuerte como para eliminar el comportamiento hogareño pero pareció reducir la adquisición de nueva memoria de navegación.
El experimento realizado aquí centrado en la acción de GLY en un corto período de tiempo (horas), pero la exposición crónica al herbicida podrían tener efectos adicionales y pueden afectar al rendimiento general de toda la colonia. Por lo general, los campos de cultivo tolerantes a los herbicidas modificados genéticamente están rodeados de flora autóctona ( Bohan et al., 2005 ). Como mencionamos anteriormente, las abejas son los polinizadores en los ecosistemas agrícolas principal, sino que también desempeñan un papel clave en la polinización de la flora nativa ( Aizen et al., 2009 ). Como consecuencia de la aplicación GLY en aquellos cultivos agrícolas y su deriva ( Chang et al., 2011 ) a las áreas vecinas, las especies nativas en las áreas circundantes podrían verse afectados ( Matthews, 2006 ), así como sus polinizadores. Por otra parte, en los países que han introducido cultivos transgénicos resistentes al glifosato, se detectaron trazas de GLY en la miel (Chile: CIAP 2012 ; . Rubio et al, 2014 ), las partículas de aire y muestras de lluvia (EE.UU.: . Chang et al, 2011 ; Argentina: Alonso et al, 2014. ) y en la superficie de los cuerpos de agua situado cerca de los campos tratados que puedan ser visitadas por las abejas (Canadá: CCME, 1989 ). Además, nos centramos en entornos agrícolas y su entorno - un sistema que incluye la flora silvestre. La presencia de cultivos transgénicos en algunos países en los que el monocultivo es común suele estar relacionada con el uso de la fumigación aérea para inocular pesticidas, una situación que promueve la deriva de agroquímicos a áreas no objetivo ( Matthews, 2006 ;Chang et al., 2011 ). Por otra parte, los herbicidas se utilizan más allá de los alrededores de cultivos comerciales; hoy en día, su alcance se ha alcanzado el uso doméstico en casas y jardines ( Matthews, 2006 ), donde las abejas potencialmente puedan juntar los recursos alimenticios.
A medida que la resistencia de los organismos a los agroquímicos aumenta, las concentraciones más altas se utilizan para tratar los cultivos agrícolas ( armas, 2014 ), y los polinizadores como las abejas estarán expuestos a concentraciones más altas. Por lo tanto, una mayor proporción de forraje 'desorientados' podrían disminuir la eficiencia de forrajeo, lo que lleva a una reducción en la población de abejas. Estos efectos se han visto en los tratamientos neonicotinoides ( Henry et al, 2012. ; Schneider et al, 2012. ; Fischer et al 2014. ). Schneider y colaboradores (2012) registraron una reducción significativa en el número de abejas que visitan la fuente de alimento y de regresar a la colmena después de la exposición a imidacloprid y clotianidina. Por otra parte, las abejas pasaron períodos más largos dentro de la colmena antes de reiniciar el proceso de alimentación a la fuente de alimentación. Como consecuencia de este deterioro, la eficiencia de búsqueda de alimento de la colonia en su conjunto podría verse afectada.
Las concentraciones de los herbicidas utilizados en nuestro estudio se basaron en los niveles recomendados para la pulverización de los campos y los niveles medidos en los entornos naturales (0 a 3,7 mg l-1 rango; Couture et al., 1995 ; Mann y Bidwell, 1999 ; Giesy et al,. 2000 ; Perkins et al, 2000;.Solomon y Thompson, 2003 ), a pesar de que las concentraciones más altas no se han medido previamente en el medio ambiente, que fueron seleccionados para representar un escenario de exposición potencial del peor caso que un polinizador podría encontrar mientras se alimentan en las flores situado dentro o fuera de los cultivos transgénicos ( Chang et al., 2011 ). Curiosamente, la actividad locomotora de las abejas probados en nuestro estudio no fue alterado tras la fase de incubación y que no rechazó la solución de sacarosa ofrecido, ya sea con o sin GLY. Como resultado, las abejas seguían alimentándose en nuestra estación de alimentación y por lo tanto también en las plantas que exponen a las abejas a las concentraciones GLY similares, y el néctar o polen contaminados podrían ser traído de nuevo por las abejas a la colmena y se acumulará entonces allí. Rubio y compañeros de trabajo (2014) encontraron restos de glifosato en tanto orgánicos (26-93 ppb, con una media de 50 ppb) y no orgánico (17 a 163 ppb, con una media de 66 ppb) muestras de miel de varios países. Por otra parte, se encontraron con la presencia de GLY traza en muestras de miel de abejas que se alimentan de la flora y los melíferas. Aunque las cantidades que se reportaron son inferiores a la concentración GLY que hemos utilizado en este estudio, no quiere decir que este era representativa de aquellas concentraciones a las abejas para cosechadoras de forraje están expuestos en el campo. Esperamos que algunas abejas podían encontrar las concentraciones de GLY que utilizamos en nuestro experimento en los alimentos y entonces tomaría de nuevo a la colmena. Con esto en mente, más estudios en cultivos comerciales GLY expuestos y su entorno son necesarios para evaluar la exposición real de las abejas para cosechadoras de forraje al herbicida, y la relación entre la concentración de GLY recogida por las abejas en ambientes expuestos y las huellas que se encuentra en la miel o el polen almacenado.
A pesar de la falta de datos sobre el nivel real de GLY que las abejas picadoras están expuestos a en el campo, los resultados actuales muestran que la exposición a concentraciones no letales de glifosato provoca efectos subletales, que modifican el comportamiento de alimentación de las abejas. Sin embargo, son necesarios para evaluar en qué medida esto influye químicos comportamiento de alimentación de las abejas en un entorno natural y si la exposición prolongada a este herbicida podrían contribuir a empeorar el estado de salud de las colmenas más estudios. Desde los campos de cultivos GM tolerantes a herbicidas suelen estar rodeados de flora nativa que es visitada por las abejas, también sería necesario analizar trazas de glifosato presentes en la miel y el polen recogido y almacenado, así como en larvas y adultos abejas de las colmenas situadas en el entorno de los cultivos agrícolas tratados con GLY, antes y después de la aplicación de herbicidas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Animales y sitio de estudio

Utilizamos las abejas de una colonia de aproximadamente 30.000 abejas (Apis mellifera Linnaeus 1758).El experimento se llevó a cabo entre agosto y septiembre de 2013, en un campo abierto (N 50 ° 48'53.01 ", E 8 ° 52'21.36") situado cerca de la localidad de Großseelheim (Hessen), Alemania.

Procedimiento experimental

Un grupo de abejas para cosechadoras de forraje fue entrenado para recoger sin perfume 0,5 mol l -1solución de sacarosa a partir de un alimentador artificial situada 400 m al norte de la colmena y equipados con etiquetas de número de colores en el tórax para la identificación individual. A intervalos de 15 minutos, las abejas fueron capturados numeradas individualmente en el alimentador antes de comenzar a ingerir la solución de sacarosa ofrecidos y se limitan inmediatamente en tubos de plástico, y transportados al lugar de la liberación (RS) situada a unos 460 m al este de la ubicación del alimentador.El RS se encuentran dentro de la zona explorada durante vuelos de orientación, pero por lo demás era novedoso para las abejas entrenadas. Cada tubo de plástico contenía una pequeña alimentador proporcionar 50 l de sin aroma 2 mol l -1 solución de sacarosa, con o sin glifosato. El tubo se mantiene en una caja oscura durante 1 hora (incubación), lo que permite a las abejas ingieren toda la solución ofrecida. Se utilizaron tres concentraciones diferentes de GLY (diluidos en 2 mol l -1 solución de sacarosa, véase la siguiente sección para más detalles): 2,5 mg l-1, 5 mg l-1 y 10 mg l-1. Abejas de control fueron tratados de la misma manera pero se alimentaron con la solución sin herbicida (0 mg l -1).
Después de la incubación, un transpondedor de radar estaba pegada a la etiqueta de número fijo en el tórax de cada abeja y la trayectoria de vuelo de regreso a casa (por el LD a la colmena) fue rastreado con un radar armónico. Las abejas fueron puestos en libertad en intervalos de 15 minutos para garantizar el mismo tiempo de incubación para todos los individuos. Un experimentador en la estación de radar transmite información sobre las trayectorias de vuelo de las abejas liberadas por walkie-talkie. Una vez que la abeja llegó a la colmena, fue capturado, el transpondedor se ha retirado, y luego se dejó que la abeja para entrar en la colmena. Siempre que sea posible, estas abejas fueron capturados en el alimentador y liberados por el LD, una vez más ( "segunda liberación ') con el fin de probar si el aprendizaje durante los vuelos mensajeras se ha visto comprometida. El número total de abejas analizadas fue de 108 para el primer lanzamiento, y 44 para el segundo. El número de trayectorias de vuelo obtenido fue de 79 para el primer lanzamiento y 37 para el segundo (ver Tablas 1 y 2 ).
Tabla 2.
Los datos para el control y las abejas tratadas GLY-liberados por segunda vez
Medimos las siguientes variables: tiempo de captura, tiempo de liberación, tiempo de llegada a la colmena y la trayectoria de vuelo grabado con el radar armónico. Si se observó una abeja en el radar, pero luego desapareció del alcance del radar y no fue visto llegar a la colmena, se clasifica como una abeja no llegar.

Herbicida

Una solución madre de glifosato (glifosato PESTANAL, Sigma-Aldrich, Steinheim, Alemania) a una concentración de 100 mg de equivalente de ácido l-1 se preparó con agua destilada y se mantiene refrigerada. Nueva solución madre se preparó cada 7 días. La solución madre se diluyó en solución de sacarosa 2 mol l -1 para obtener las diferentes concentraciones GLY utilizados en el procedimiento experimental. Las concentraciones de los herbicidas utilizados fueron: 0 mg (control), 2,5 mg, 5 mg y 10 mg de glifosato por litro de solución de sacarosa. Cada abeja ingiere 50 l de 2 mol l -1 solución de sacarosa con o sin GLY, por lo que las concentraciones utilizadas fueron equivalentes a las siguientes dosis: 0 ng, 125 ng, 250 ng y 500 ng de glifosato por abeja.

seguimiento por radar armónico

Seguimiento de abejas con un sistema de radar de armónicos se describe en Riley et al. (1996 , 2005 ),Menzel et al. (2011 ) y Scheiner et al. (2013 ). Se utilizó un sistema con una unidad de envío que consistía en un radar transceptor 9,4 GHz (Raytheon Marine GmbH, Kiel, NSC 2525/7 XU) en combinación con una antena parabólica de ~44 dBi que proporciona una señal del transpondedor sobre la abeja tórax cada 3 s. El transpondedor consistía en una antena dipolo con una baja barrera Schottky Diode HSCH-5340 de inductancia centrada. El segundo componente armónico de la señal (18.8 GHz) fue el objetivo para el radar. La unidad receptora consistía en una antena parabólica 18,8 GHz con un preamplificador de bajo ruido acoplado directamente a un mezclador (18,8 oscilador GHz) y un amplificador de corriente abajo con un 90 MHz ZF-filtro. El transpondedor se hace de un alambre de plata con un diámetro de 0,3 mm, una longitud de 11 mm, un peso de 10,5 mg y una inductancia de bucle de 1,3 nH. El alcance del radar armónico tenía un radio de 900 m.

análisis estadístico

Se utilizó un análisis de heterogeneidad de ji cuadrado para comparar la proporción de abejas que realizan vuelos directos o indirectos del lugar de la liberación a la colmena. Se realizó una prueba de Kruskal-Wallis para comparar las abejas tiempo transcurrido entre la RS y la colmena, de acuerdo con los tratamientos (control y las abejas las abejas expuestas al GLY: 2,5 mg l-1, 5 mg l-1 y 10 mg l-1 ). Para comparar la proporción de abejas que realizan vuelos directos o indirectos en función de que las abejas fueron puestos en libertad una vez o dos veces, se aplicó la prueba exacta de Fisher ( Sokal y Rohlf, 1995).

Expresiones de gratitud

Estamos muy agradecidos a Hanna Zwaka por su ayuda durante los ensayos de campo, y Anne Carney por sus correcciones en la versión final del manuscrito. Agradecemos también a K. Lukowiak y dos árbitros anónimos por sus valiosos comentarios y sugerencias acerca de una versión anterior de este manuscrito.

NOTAS

  • ↵ * altos coautores conjuntas
  • Conflicto de intereses
    Los autores declaran no tener intereses en competencia o financieras.
  • Contribuciones de autor
    MSB, RM y WMF concebido y diseñado los experimentos. MSB, UGM-LH, LT y RM realizado los experimentos. MSB, RM y WMF a cabo el análisis de datos. MSB, RM y WMF redactó el manuscrito.Todos los autores revisaron y comentaron el manuscrito.
  • Fondos
    Esta investigación no recibió ninguna subvención específica de cualquier organismo de financiación en los sectores públicos, comerciales o sin fines de lucro.
  • © 2015 publicado por la compañía de biólogos Ltd

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