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ASAMBLEA NACIONAL DE APICULTORES URUGAUY 19 DE NOVIEMBRE 2016

viernes, 4 de octubre de 2013

Las abejas por miedo a los depredadores no visitan las mejores zonas forrajeras.

En las Colonias de Abejas ante la presencia de múltiples depredadores, las recolectoras acuerdan no visitar las zonas de forrajeo por temor. Afectando su calidad alimentaria. 

Tan Ken, Zongwen Hu, Weiwen Chen, Wang Zhengwei, Yuchong Wang, James C. Nieh

Abstracto


El miedo puede tener efectos ambientales fuertes, dando depredadores un papel desproporcionado en relación con los índices de mortalidad reales. En las abejas, el miedo se muestra a través de forraje evitando sitios alimentarios peligrosos, reduciendo de ese modo la aptitud de plantas polinizadas. Sin embargo, no está claro cómo el miedo afecta a los polinizadores, en un escenario natural, complejo que involucra múltiples especies de depredadores y diferentes calidades de conexión. Estudiamos avispones, Vespa velutina (más pequeño) y V. tropica (más grande) depredando a la abeja melífera asiática, Apis cerana en China. Hornets cazaban abejas en las flores y fueron atacados por las colonias de abejas. Las abejas tratadas las especies de avispas más grandes (que es 4 veces más masiva) como más peligroso. Se recibió 4,5 veces más atacantes que las especies más pequeñas avispas.Pusimos a prueba las respuestas de abejas en una matriz de tres alimentador con diferentes especies de avispas y diferentes calidades de recursos. Cuando todos los alimentadores ofrecen solución de sacarosa al 30% (w / w), colonia asignación de forrajeo, visitas individuales, y tiempos de residencia de parches individuales se reducen de acuerdo con el grado de peligro. Presencia Predator reduce las visitas de forrajeo por 55-79% y el tiempo de permanencia de 17-33%. Cuando alimentadores ofrecen diferentes niveles de recompensa (15%, 30%, o 45% de sacarosa), y de colonias individuales de forrajeo favorecido concentraciones de azúcar más altas. Sin embargo, cuando el equilibrio de calidad de los alimentos frente a múltiples amenazas (comida dulce correspondiente a un mayor peligro), las colonias mostraron más miedo que los individuos. Las colonias disminuyeron forrajeo en parches de bajo y alto peligro. Los individuos mostraron menos temor y sólo disminuyeron las visitas a la revisión de alto peligro. Contrastando individuo con efectos emergentes de colonias nivel de miedo puede iluminar tanto como los depredadores conforman la polinización por las abejas sociales.

Introducción


Los impactos de la cascada de la depredación a través de un ecosistema: los depredadores pueden influir en la presa y por lo tanto afectar a los productores primarios [1] - [3] . Efectos depredadores sobre polinizadores son especialmente importantes. Más del 90% de la floración de especies vegetales en los ecosistemas terrestres utilizan animales polinizadores para ayudar a su reproducción [4] , y el 67% de las plantas con flores utilizan los insectos polinizadores [5] . Efectos de arriba hacia abajo indirectas, mediadas por la depredación de los polinizadores pueden por lo tanto ser común [6] y tienen fuertes repercusiones en el ecosistema [3] . La depredación puede reducir directamente el número de polinizadores, sino que también ejerce un importante efecto no letal, el miedo, lo que altera la presa distribución espacial y la frecuencia de alimentación [7] - [10] . El miedo resulta de la anticipación o la conciencia del peligro [11] . Utilizamos una definición funcional de "miedo" como presa mostrando cautela y evitar un depredador [12] .

Las consecuencias ecológicas de miedo puede ser tan fuerte como el consumo depredador real [13] . El miedo es un factor de disuasión eficaz de los polinizadores, lo que altera polinización de las plantas, afectando así la aptitud de la planta. Cangrejo araña presencia, por ejemplo, dio lugar a un menor número de visitas de polinizadores para duraciones más cortas y la disminución de una medida de la aptitud de la planta, la producción de semillas enLeucanthemum vulgare [6] . Modelos araña cangrejo artificial que no podría matar insectos reducen igualmente las visitas de insectos polinizadores de flores Rubus rosifolius, lo que resulta en el 42% de semillas reducida y 50% de disminución de masa de fruta [14] . La producción de frutas en el oeste de acónito, una planta de polinización abejorro, disminuyó significativamente en los sitios con alta actividad hornet Beewolf [15] . En este caso, el 32% de los ataques terminaron en la depredación de éxito, pero, en general, los estudios demuestran que los efectos depredadores son en gran parte no consuntivo y el resultado del temor de los depredadores [16] .

Los estudios que examinan los efectos de múltiples depredadores sobre el comportamiento presas siguen siendo menos frecuente que los estudios de un solo depredador. Para entender cómo gestionar el riesgo presas de varios niveles [17] , por lo tanto, necesitamos más datos sobre cómo mostrar presa vigilancia [18] a varios depredadores. Los investigadores que estudian los polinizadores han respuestas a una sola especie de depredadores examinado por lo general en un momento [14] , [19] - [24] . Sin embargo, los animales se enfrentan a menudo el peligro de múltiples especies de depredadores que son diferencialmente peligroso.

Nos centramos en las abejas porque son polinizadores importantes en una amplia variedad de ecosistemas [25] , fitness planta influencia [6] , [14] , [15] , son presa de varios depredadores[15] , [22] , [26] y la evitación de exposiciones frente a los depredadores. Los abejorros(Bombus ternarius) visitaron parches milkweed con arañas a una tasa significativamente menor en comparación con los parches sin arañas [20] . Las abejas de miel (Apis mellifera) prefieren segura sobre alimentadores peligrosos (con una abeja muerta o una araña muerta) y evitar volver a visitar sitios en los que experimentaron un intento de depredación [21] . Las abejas también evitaron las flores con las arañas cangrejo y flores que había celebrado recientemente arañas [22] . Dukas y Morse [19] compararon pares de parches de algodoncillo y encontró queA. mellifera visitó parches araña infestadas con menos frecuencia, pero no cuando las densidades de araña naturales eran bajas [27] . Sin embargo, no se sabe cómo responderán abejas sociales cuando se presenta con una situación de origen natural de múltiples especies de depredadores que corresponden a diferentes niveles de peligro en parches de alimentos.Esta información es importante porque la comprensión del tamaño y la fuerza de los efectos indirectos de las cascadas tróficas requiere un conocimiento detallado de cómo presas responden a los depredadores [28] .

Estudios de depredación abeja se han centrado en los depredadores sentarse y esperar, como las arañas cangrejo, que esperan en una inflorescencia de polinizadores. Sin embargo, los depredadores aéreos también pueden ser importantes y tienen una zona de caza mayor por los depredadores. Por ejemplo, Wilson y Holway [29] presentó pruebas de que la presencia de avispa (Vespula pensylvanica) provocó la evitación de las abejas Hylaeus. La avispa "Beewolf"(Philanthus spp.) Se alimenta sólo de las abejas y su presencia reduce la abundancia de abejorros y fruta monkshood situado dentro de un área de 50 km 2 alrededor de un hornet agregación [15] . Hornets también puede afectar la polinización de abejas, al competir directamente por los recursos de néctar. Los abejorros evitar competir avispas Vespula en las flores de algodoncillo [30] . Vespula presencia pensylvanica reduce visita floral de las abejas y disminuye la fructificación [31] . Los efectos de los depredadores aéreos como avispas a la abeja de forrajeo y la polinización por lo tanto, merece una mayor atención.

Finalmente, los sistemas inducidas por el temor tradicionalmente se describen en términos de vertebrados carnívoros feroces, en el que se mide por ardor respuestas presa [8] . Los Hornets abeja de caza también son feroces depredadores y son importantes, ya que se aprovechan de los polinizadores clave. En Asia, las avispas del género Vespa son los principales depredadores de abejas y puede llevar a la deserción y fuga colonia [32] , [33] . La gran avispa asiática, Vespa tropica, robará la miel por primera matanza guarda abejas hasta de fuga de colonias [32] . Seeley y col. [34] informaron de que V. tropica podría causar una A. coloniaflorea de aproximadamente 6.000 abejas fugarse después de sólo tres horas de lucha. El avispón, V. velutina, aunque de menor tamaño corporal que V. tropica, está dañando de manera similar [26] , [35] , [36] . Los investigadores han estudiado estas avispas como la miel de abeja depredadores de nidos, pero también se observa volando sobre las flores de caza para A. forrajeo cerana. Debido a V. tropica es cuatro veces más masivo que V. velutina ( . Fig. 1 ), que predijo que presentaría una amenaza mayor.
uña del pulgar
Figura 1. Hornets son una amenaza.

Hornets (fotos muestran a escala) son: (a) atacado por A. cerana colonias y (B) el ataque A. cerana alimentándose en flores naturales. Se muestran barras de error estándar. Se indican las diferencias significativas con diferentes letras.
doi: 10.1371/journal.pone.0075841.g001

La especie de abeja melífera asiática, A. cerana, evolucionó con estos depredadores Vespa y por lo tanto tiene defensas especiales: un comportamiento brillante que repele avispones [26] ,[37] y, como última defensa, que rodea el hornet bien armado con una bola de abejas que matan con su cuerpo intenso calor [38] . Apis cerana es también un importante polinizador nativa [39] , [40] . Por lo tanto, elegimos esta especie para poner a prueba la hipótesis de que una valiosa insecto polinizador exhibiría vigilancia diferencial cuando se presenta con múltiples parches alimenticias que contengan simultáneamente diferentes especies de depredadores.Depredadores de la apicultura se prefieren los parches que contienen alimentos de alta calidad que es más atractivo para presa [41] , [42] . En un experimento, por lo tanto igualados calidad de los alimentos a un peligro, probar cómo las abejas responden cuando se les da opciones entre parches que fueron más altos en la calidad (néctar más concentrada) y también superior en peligro.

Medimos tanto de colonias e individuales a nivel de las respuestas, porque las abejas son superorganismos y por lo tanto, las decisiones de forrajeo se producen a nivel individual y de la colonia [43] . Al igual que A. mellifera, A. cerana puede reclutar insectos del mismo nido a los recursos florales [44] , por tanto, potencialmente amplificando los efectos de la vigilancia a nivel de colonia. Por ejemplo, A. mellifera recluta menor de un recurso néctar que se percibe como peligroso cuando se coloca una abeja recién fallecidos en el recurso [45] .

Materiales y Métodos


Hemos llevado a cabo experimentos de julio a diciembre de 2012, correspondiente al período de máxima actividad avispón, de la Universidad Agrícola de Yunnan, Kunming, China (22 ° 42 '30 N, 100 ° 56'01 E, 1890 m de altitud), cuando V. velutina y V. tropica estaban cazando activamente a las abejas de miel. Ambas especies de avispas producen en todo el sudeste de Asia [36] . En Nepal, V. velutina y V. tropica ataca en A. cerana se elevan de manera similar a partir de julio a septiembre [46] . Nuestra temporada de campo también corresponde a un período de escasez de flores, lo que facilitó la formación del alimentador de abejas. Se han utilizado tres colonias de A. cerana, cada uno con cuatro marcos de las abejas y de crías.

Experimento Heat-ball


En primer lugar, si la prueba A. cerana trataría V. velutina y V. trabajadores tropica como una amenaza. Aunque A. cerana atacará y bola calor V. velutina [26] , [37] , no hay estudios publicados informan de cómo se responde a V. tropica. Utilizamos redes de insectos para capturar V. velutina y V. trabajadores tropica en el apiario cuando fueron cazando abejas de la miel, anestesiados ellos con CO 2, pesaron cada avispón, y luego atados cada vivo avispón envolviendo el extremo de un alambre (2,2 mm de diámetro y 50 cm de largo) alrededor de su cintura (conexión entre tórax y abdomen) para su presentación a las colonias de abejas. Se observó la respuesta de A. ingenuo trabajadores cerana a la presencia hornet (15 avispones de cada especie, cinco ensayos realizados en días diferentes con cada uno de los tres diferentes colonias de A. cerana, cada abeja ensayo una sola vez). Cada ensayo consistió en la vida atado hornet coloca 10 cm de distancia de la entrada de la colonia. Después de 3 minutos, cuando las abejas atacaron, le puso el balón abeja resultante en una bolsa de plástico sellada, refrigerados que a 0 ° C durante dos minutos para matar a las abejas (A. cerana es una especie tropical que es más sensible al frío que un . mellifera), y luego contados.

Caza en las flores


Para determinar si Hornets natural cazar abejas en las flores, se observó una m × 2 m parche de flores Cuphea balsarnona 1.5 visitado por A. recolectores cerana. Contamos el número deV. velutina y V. tropica avispones intentar capturar (buceo hacia abajo a) A. recolectorescerana en este parche para una prueba de 30 minutos (10 pruebas en total, cada uno en un día diferente). También se contó el número de abejas capturadas con éxito.

Experimentos Choice


Hemos llevado a cabo tres experimentos diferentes definidos por opciones dadas para las abejas. Entrenamos A. cerana recolectores a un alimentador artificial (70 ml frasco con 18 agujeros de 3 mm de diámetro perforado alrededor de su tapa) lleno de solución de sacarosa al 30% sin perfume, a 10 m de la colonia para ser probado. Hemos capacitado a las abejas mediante la captura de cazadores-recolectores que salen en la entrada de la colmena y liberando lentamente en el alimentador de entrenamiento. Algunos aterrizaron, alimentado, y regresaron a su colmena, donde reclutaron compañeras.

Al comienzo de cada ensayo, hemos eliminado el alimentador de formación y propusimos tres alimentadores separados 30 cm entre sí y equidistantes de la colonia focal. Se utilizó una vez más soluciones de sacarosa sin perfume para todos los experimentos. Los insectos vivos (avispones o la mariposa, Papilio xuthus, un control inofensivos) se adjuntan como se ha descrito anteriormente, cada uno a un alambre y se colocan 10 cm por encima de sus respectivos alimentadores. Cada experimento constó de dos partes: (1) las pruebas de asignación laboral colonia entre los alimentadores (comportamiento de grupo) y (2) opciones para cosechadoras de forraje individuales ensayados en ausencia de otras abejas en todo el conjunto de alimentación para garantizar elecciones independientes.

Para medir la distribución del trabajo colonia, nos propusimos la matriz de alimentación una vez 50 abejas habían sido entrenados para el alimentador de formación. Cada alimentador tenía una tarjeta de color (amarillo, azul o verde) asignados al azar al principio de cada prueba y cambiado para la próxima prueba. La ubicación de cada tratamiento dentro de la matriz también fue al azar entre los ensayos. En la matriz, contamos el número de abejas en cada alimentador después de 15 minutos, tiempo suficiente para las colonias para reclutar a 2.7 veces más forraje, en promedio, que fueron entrenados. Hemos previsto que las colonias se asigne este trabajo de acuerdo con el grado de riesgo y calidad de los alimentos. También se midió el tiempo de alimentación de 10 diferentes abejas seleccionadas al azar en cada alimentador sucesivamente de tres colonias (30 abejas por colonia, tres alimentadores distintos, un total de 90 abejas). Hemos previsto que las abejas podrían pasar menos tiempo de alimentación en los alimentadores de riesgo, de acuerdo con el grado de riesgo y la calidad de los alimentos.

Para probar las opciones individuales de abejas, capacitamos a un nuevo conjunto de abejas a un conjunto de tres alimentadores también colocó 10 m de distancia del nido tema, pero en una dirección diferente, y dentro de una jaula de arena (70 × 66 × 52 cm). Esto nos permitió controlar las abejas que entran las opciones de la arena y el límite a una abeja a la vez. En lafase de aprendizaje, cada alimentador se coloca en una tarjeta de color visible (amarillo, azul o verde) por lo que la abeja se podría asociar a los tratamientos en los diferentes alimentadores con los colores de la tarjeta. Esta asociación era importante porque posteriormente supervisó 10 opciones de abejas sucesivas y quería que las abejas detectan fácilmente qué alimentador correspondió a qué tratamiento. Las abejas tienen una excelente visión del color y pueden aprender de forma asociativa de color [47] . Para evitar el posible sesgo de color de influir en nuestros resultados, asociaciones de color aleatorios. Diferentes abejas fueron entrenadas para asociar una serie diferente de colores con los tres tratamientos. Por ejemplo, la primera abeja fue entrenado para asociar verde, azul, y amarillo con los tratamientos 1, 2 y 3 respectivamente. A continuación, prueba esta abeja con las mismas asociaciones de color.Sin embargo, la segunda abeja fue entrenado para asociar un orden diferente de colores (azul, verde y amarillo) con los tratamientos 1, 2 y 3 respectivamente. Marcamos todos los recolectores capacitados con numeración individual de la abeja reina (etiquetas Opalith-Zeichenplättchen) conectados a sus Thoraces con pegamento de resina.

La capacitación fue completa cuando la abeja visitó cada alimentador por lo menos 10 veces (aproximadamente dos días de formación por abeja). A continuación, añade el tratamiento (control blanco, mariposas vivas, o atados en vivo hornet) para cada alimentador (ver abajo), y observó que la abeja entrenado durante 10 visitas a la matriz. Una opción es un aterrizaje de abeja y la alimentación en un alimentador. La abeja se le permitió comer, salir de la jaula, y volver para un total de 10 visitas. Después de cada visita, nos cambiamos al azar posiciones de alimentación para evitar posibles sesgos sitio. Hemos capacitado a 15 abejas cada una de las tres colonias, prueba un total de 45 abejas diferentes para cada experimento.

En el experimento 1, probamos opciones de abejas a un solo alimentador peligroso (con V. velutina) y dos alimentadores de seguros: un control (sin insectos) y un alimentador con una mariposa que es inofensivo a las abejas [38] para el control de la aversión al potencial de abeja a un gran insecto inofensivo. Todos los alimentadores contenían solución de sacarosa al 30%.Hemos previsto que las abejas podrían evitar el alimentador peligroso y prefieren los dos alimentadores de seguros por igual.

En el experimento 2, probamos opciones de abejas a los alimentadores con diferentes niveles de peligro: un gran depredador (V. tropica), un depredador pequeño (V. velutin a), y no hornet (control). Todos los alimentadores contenían solución de sacarosa al 30%. Se predijo que los individuos visitar alimentadores peligrosas con menos frecuencia, de acuerdo con el grado de riesgo.

Por último, hemos probado los efectos de las múltiples cualidades de forraje y los niveles de peligro. En el experimento 3 de la parte A, alimentadores contenían 15%, 30% o 45% de solución de sacarosa w / w, pero no hay depredadores. En el experimento 3 parte B, se utilizó la misma concentración de sacarosa, pero si con mayor recompensa con mayor riesgo. La solución de sacarosa al 15% no tenía depredador y el 30% y el 45% de sacarosa alimentadores tenido la pequeña hornet (V. velutina) y la gran hornet (V. tropica),respectivamente. Hemos previsto que las abejas visitaban alimentadores peligrosas con menos frecuencia, pero sería factor de calidad patch (concentración de azúcar) en sus decisiones.

Estadística


Se utilizó un Wilcoxon firmado prueba para comparar el número de avispas de cada especie de caza y captura de las abejas en las flores. Todos los demás datos se reunieron supuestos paramétricos como se determina mediante análisis de residuales. Para analizar las respuestas de calor-ball, se utilizó una de medidas repetidas análisis de varianza univariado [48] . Losdatos de asignación de mano de obra de colonias se analizaron también con medidas repetidas ANOVA univariante. Este análisis examina el comportamiento de las colonias, el tratamiento de cada colonia como un individuo en respuesta a los tratamientos y por lo tanto probado explícitamente para un efecto de colonia. Debido a que no hubo efectos de colonias significativas en ninguno de estos experimentos (véase más adelante), no hemos probado los efectos de colonias en los experimentos de elección individual. Para examinar las opciones individuales de abejas, se calculó la proporción de las visitas realizadas por cada abeja a cada alimentador, arco seno raíz cuadrada transforma estas proporciones [49] , y se utiliza una de medidas repetidas ANOVA univariante. En el experimento 3B, nueve de cada 45 abejas no completaron las 10 visitas. Se incluyeron estas abejas en nuestro análisis para proporcionar una comparación simétrica con los experimentos de colonias de nivel en el que las abejas también pueden elegir no volver. Utilizamos Tukey-Kramer diferencia honestamente significativa (HSD) post-hoc las pruebas, que proporcionan una estimación conservadora de las comparaciones por pares entre los tratamientos [48]e informar diferencias significativas P menor que 0,05, siguiendo las convenciones estándar [50] .
Resultados

Experimento Heat-ball


Miel de abejas colonias atacaron dos especies de avispas, que respondió agresivamente, y atacaron a las especies más grandes en números más altos ( . Fig. 1A ). La masa de V.tropica (1,44 ± 0,12 g) es significativamente mayor que la masa de V. velutina (0,36 ± 0,04 g,1,28 ANOVA F = 1144.61, p menor que 0,0001). Significativamente más abejas cerraron la avispa más grande (F 1,26 = 844,75, P menor que 0,0001): 276,8 ± 29,6 y 62,0 ± 10,4 abejas cerraron V. tropica (big hornet) y V. velutina (más pequeña avispa), respectivamente. Por lo tanto, las 4 veces más especies masivas hornet, V. tropica, una amenaza que provocó una respuesta defensiva 4,6 veces más fuerte de las colonias.

Caza en las flores


Ambas especies de avispas intentaron atacar A. cerana alimentándose en flores naturales ( . Fig. 1B ). Un número significativamente mayor (34 veces más) V. velutina de V. tropica avispas atacaron A. cerana (prueba de Wilcoxon, χ 2 1 = 14.94, P = 0.0001, fig. 1B ). Para V. velutina,6% de los ataques resultó en una muerte, las capturas de éxito de una abeja. Sin embargo, no se observó ninguna (0%) éxito V. tropica muertes (prueba de Wilcoxon, χ 2 1 = 6,20, P = 0,012). Esto puede haber sido debido a la cantidad inferior de V. ataques tropica (0,4 ± 0,7 por 30 min) en comparación con V. velutina (13,7 ± 0.6.2 por 30 min). Apis cerana forrajeros también aparecieron mucho más cuidado cuando se alimentan en la presencia de V. tropica,una avispa mucho más grande ( . Fig. 1 ) que debe ser visualmente más visible que V. velutina.

Efectos sobre la colonia de asignación de forrajeo

Para el experimento, 1, hay un efecto significativo del tratamiento (F 2,4 = 13,27, P = 0,017) y ningún efecto significativo de la colonia (F 2,4 = 0,11, P = 0,90). Colonias reclutados, en promedio, 3,2 veces más forraje que fueron entrenados y se asignan números iguales de forraje a los dos alimentadores de seguros ( . Fig. 2A ). Sin embargo, un número significativamente menor abejas alimentan en el alimentador peligrosas en el V. velutina (pequeña avispón) que en los alimentadores seguras con la mariposa o el control sin depredador (prueba de Tukey-Kramer HSD, p menor que 0,05, . Fig. 2A ).
uña del pulgar
Figura 2. Cómo colonias de abejas Asignar forrajeo entre las fuentes de alimentos con diferentes calidades de alimentos y los niveles de peligro depredador.

Sólo de sacarosa alimentadores se muestran como barras blancas, el control de la mariposa como un bar de rayas y las pequeñas (sm) y grandes especies de avispas como barras de color gris y negro, respectivamente. Se muestran barras de error estándar. En cada gráfico, letras diferentes indican diferencias significativas. Se muestra el número medio de cazadores-recolectores en las matrices de alimentación en (A) el experimento 1, (B) el experimento 2, y (c) del experimento 3 partes A y B. En el experimento 3 parte A, alimentadores tenían sacarosa solo (barras con líneas gruesas ).Parte B utiliza el mismo rango de concentraciones de sacarosa, pero con las especies indicadas hornet en las más altas concentraciones de sacarosa.
doi: 10.1371/journal.pone.0075841.g002

En el experimento 2, también hay un efecto significativo del tratamiento (F 2,4 = 35,70, P = 0,003) y ningún efecto de colonia (F 2,4 = 0,60, P = 0,59). Cada colonia contrató, en promedio, 3.4 veces más forraje que fueron entrenados. Como se predijo, la mayoría de las colonias asignados forraje para el alimentador de control de seguridad, un número intermedio del alimentador con la pequeña avispa, y la menor cantidad de la alimentación con la gran hornet.Todas las comparaciones por pares son significativamente diferentes (prueba de Tukey-Kramer HSD, p menor que 0,05, fig. 2B ).

En el experimento 3 (partes A y B), hay igualmente un efecto significativo del tratamiento (F5,10 = 22,43, P menor que 0,0001, . Fig. 2C ) y ningún efecto significativo de la colonia (F 5,10 = 0,12, p= 0,89). En 3A experimento (sólo la sacarosa, no avispones) cada colonia contrató a un promedio de 2,7 veces más abejas que fueron entrenados y asignados de manera significativa más mano de obra a los alimentadores más ricos (todas las comparaciones por pares significativos, Tukey-Kramer prueba HSD, P menor que 0,05). En 3B experimento, cada colonia contrató a un promedio de 1,3 veces más forraje que fueron entrenados, y se asigna la misma cantidad de forraje entre los alimentadores. Las comparaciones entre los experimentos 3A y 3B muestran que las colonias no alteraron sus asignaciones de mano de obra para el alimentador 15% (siempre seguro). Sin embargo, las colonias se redujo significativamente el número de recolectores asignados a la más rica 30% y 45% alimentadores cuando se añadieron los depredadores para estos alimentadores (prueba de Tukey-Kramer HSD, p menor que 0,05). Por lo tanto, cuando se les da a elegir entre distintas calidades de alimentos, las colonias no reasignar más mano de obra a los pobres del alimentador 15% cuando los depredadores estaban presentes en los comederos más ricos. Las colonias eran adversos al riesgo y redujeron el número de recolectores asignados a todos los alimentadores peligrosas, a pesar de que siempre recompensa más ricos ( . Fig. 2C ).

Efectos sobre la elección de forrajeo persona

Para el experimento 1, hay un efecto significativo del tratamiento (F 2,88 = 10,00, P menor que 0,0001,fig. 3A ). Significativamente más abejas eligen el control y alimentadores de la mariposa en elV. velutina (pequeña avispa) de alimentación. No hubo diferencia significativa entre las opciones para el control o alimentadores de mariposa (prueba de Tukey-Kramer HSD, p menor que 0,05).

uña del pulgar
Figura 3. Efectos de la calidad de los alimentos y el peligro de depredadores en las decisiones individuales para cosechadoras de forraje.

Patrones de barras y barras de error como en la figura. 2 . Letras distintas indican diferencias significativas. Se muestra la proporción de opciones de abejas para los alimentadores en (A) el experimento 1, (B) el experimento 2, y (C) experimento 3 partes A y B. En el experimento 3 de la parte A, alimentadores tenían sólo sacarosa (barras con líneas gruesas) . Parte B utiliza el mismo rango de concentraciones de sacarosa, pero con las especies indicadas hornet en las más altas concentraciones de sacarosa.
doi: 10.1371/journal.pone.0075841.g003

Para el experimento 2, hay un efecto significativo del tratamiento (F 2,88 = 24,46, P menor que 0,0001,fig. 3B ). Significativamente más abejas eligen el alimentador de seguros en los alimentadores peligrosas. Todas las comparaciones por pares son significativamente diferentes (prueba de Tukey-Kramer HSD, p menor que 0,05).
Para el experimento 3 (partes A y B), hay un efecto significativo del tratamiento (F 5175 = 9,53,P menor que 0,0001, . Fig. 3C ). En 3A experimento (sólo sacarosa, sin avispones), hay un efecto significativo de la concentración de sacarosa de tal manera que significativamente más abejas eligieron los alimentadores más ricos (todas las comparaciones por pares significativa, la prueba de Tukey-Kramer HSD, p menor que 0,05). En 3B experimento, las personas alteran sus decisiones y visitaron todas las líneas con la misma frecuencia ( . Fig. 3C ). Esto refleja las respuestas de colonias ( . Fig. 2C ).
Sin embargo, las comparaciones de las partes A y B del experimento 3 revelan que la adición de los depredadores disminuyó significativamente visitas al alimentador más rico y más peligroso (45% de sacarosa con gran avispón) y proporcionalmente aumento de las visitas a más pobre, pero seguro alimentador (15% de sacarosa, sin depredadores, Tukey-Kramer prueba HSD, P menor que 0,05). La pequeña avispa en el alimentador de sacarosa al 30% no disminuyólas visitas individuales a este alimentador. Las personas que eran tanto más tolerantes que las colonias, lo que redujo forraje para todos los alimentadores peligrosos (riesgo . Fig. 2C ).Además, cuando se añadieron los depredadores a la matriz alimentador, los individuos visitaron el alimentador de seguro y de calidad más baja significativamente más a menudo ( . Fig. 3C ), pero las colonias no lo hicieron ( . Fig. 2C ).

Efectos sobre la duración individuo alimentación

En el experimento 1, hay un efecto significativo del tratamiento (F 2,58 = 3,87, P = 0,026, fig. 4A ). Abejas pasaron la mayor tiempo de alimentación en la mariposa y si no se alimentan de control de depredadores y la menor cantidad de tiempo de alimentación en el V. velutina(pequeña avispa) de alimentación. Sólo la alimentación de duraciones entre la mariposa y V.velutina - alimentadores son significativamente diferentes (Tukey-Kramer prueba HSD, P menor que 0,05).
uña del pulgar
Figura 4. Efectos de la calidad de los alimentos y el peligro de depredadores en tiempo de alimentación individual.

Los patrones de barras y las barras de error estándar como en la figura. 2 . Letras distintas indican diferencias significativas. Significa alimentar veces en las matrices de alimentación en (A) el experimento 1, (B) el experimento 2, y (c) del experimento 3 partes A y B. En el experimento 3 parte A, comederos sólo tenían sacarosa (barras con líneas gruesas). Parte B utiliza el mismo rango de concentraciones de sacarosa, pero con las especies indicadas hornet en las más altas concentraciones de sacarosa.
doi: 10.1371/journal.pone.0075841.g004
En el experimento 2, también hay un efecto significativo del tratamiento (F 2,58 = 26,76, P menor que 0,0001, fig. 4B ). Las abejas pasaron significativamente más tiempo de alimentación en el alimentador de seguro en comparación con los alimentadores con los depredadores. No existe una diferencia significativa entre los tiempos en los comederos con avispas (Tukey-Kramer prueba HSD, P menor que 0.05) la alimentación.
En el experimento 3 (partes A y B), hay un efecto global significativo del tratamiento (F 5115 = 78,84, P menor que 0,0001, fig. 4C ). En 3A experimento, las abejas pasan más tiempo alimentándose de alimentadores más ricos (todas las comparaciones por pares significativa, test HSD de Tukey-Kramer, P menor que 0,05). Cuando se añadieron los depredadores (experimento 3B), las abejas pasaron alimentación de tiempo igual en los dos alimentadores más ricas (y peligroso) y significativamente menos tiempo de alimentación en el alimentador más pobre, pero seguro ( . Fig. 4C , prueba de Tukey-Kramer HSD, p menor que 0,05).

La comparación entre los experimentos 3A y 3B revela que las abejas pasaron la misma cantidad de tiempo de alimentación en los comederos 15% en ambos experimentos. La presencia de pequeñas avispón no alteró el tiempo de alimentación en el alimentador de 30%.Sin embargo, la presencia de la gran avispón disminuyó significativamente el tiempo medio de alimentación en el alimentador de sacarosa 45%. Recolectores gastaron 0,6 veces menos tiempo bebiendo sacarosa cuando se añadió la gran hornet al alimentador 45% ( . Fig. 4C )



Discusión


En nuestros experimentos de elección de forrajeo, avispones no mató a las abejas. Por lo tanto, la colonia y las respuestas de abejas a nivel individual ilustran la fuerza de los efectos depredadores no consuntivos: cómo el miedo de presa puede alterar fuerte y significativamente alimentándose incluso para las fuentes de alimentos ricos. Esta es la primera demostración detallada de cómo el miedo suscitado en un complejo escenario natural, varias especies de depredadores y las cualidades de parches, afecta el comportamiento de forrajeo de polinizadores individual y colectiva. Tanto grandes (V. tropica) y menores (V. velutina) especies de avispas atacaron A. cerana alimentándose en flores balsarnona Cuphea ( . Fig. 1B ). Sobre la base de un ataque de abejas y la conducta de evitación, las colonias y los individuos tratan la gran hornet como una amenaza mayor que la avispa pequeña. Cuanto más grande hornet,V. tropica, provocó 4,5 veces más ataques de colonias en comparación con la avispa pequeña,V. velutina ( . Fig. 1A ). Nuestros experimentos confirmaron que la alimentación de colonias y vigilancia a nivel individual correspondió a la amenaza planteada por estos depredadores. Las colonias y los individuos exhibieron mayor miedo (evitación) del depredador más grande que el depredador más pequeño ( las Figs. 2 , 3 ) y se gastan menos tiempo en alimentar peligroso que en lugares seguros ( Fig.. 4 ). Cuando los alimentadores ofrecen diferentes niveles de recompensa (15%, 30%, o solución de sacarosa al 45% w / w), y de colonias individuales de forrajeo fue distribuido como se esperaba [51] , lo que favorece las concentraciones de azúcar más altas. Sin embargo, cuando el equilibrio de calidad de los alimentos (concentración de sacarosa) en contra de las amenazas de varios depredadores, colonias y personas diferentes.Colonias ( . Fig. 2C ) mostraron una mayor aversión al riesgo de los individuos ( . Fig. 3C ).Colonias redujeron el número de forraje que visitan el alimentador intermedio calidad cuando se añadió la pequeña hornet (reducción de 55%, . Fig. 2C ). Sin embargo, las personas no alteraron las visitas a este alimentador cuando se añadió la pequeña avispa ( . Fig. 3C ). En general, las colonias disminuyeron el número de forraje a la mitad cuando la matriz de alimentación se convirtió en peligroso ( . Fig. 2C ). Los individuos fueron menos sensibles: 80% volvió a completar todos los viajes de alimentación cuando añadimos avispas.

Niveles de amenaza Predator


Significativamente más abejas han participado en la formación de bolas de la avispa más grande (V. tropica) que la avispa pequeña (V. velutina). Se trata de los primeros datos que cuantifiquen A. cerana bolas de V. tropica, pero podemos comparar nuestros V. velutinaresultados con otro estudio. En promedio, contamos con 62,0 ± 10,4 abejas en V. bolas develutina, similares a la 77,3 ± 23,0 abejas reportados en Tan et al. [37] y algo menor que el número de abejas que participan en bolas V. velutina y V. magnifica (168 ± 52 abejas / bolas, los datos incluyen dos especies de avispas) reportados por Abrol [33] , en A. cerana colonias en el norte de la India. Apis cerana recolectores eran mucho más cuidadoso de los grandes depredadores (V. tropica, Figs. 2 , 3 , 4 ) y, como se esperaba [52] , este gran depredador feroz era más raro en nuestro parche floral. En el 6% de los ataques, Vespa velutina logró la captura de abejas, una tasa inferior a la tasa de éxito del 32% de otro depredador aéreo, beewolves [15] , pero más alto que las tasas de éxito de sentarse y esperar depredadores como las arañas cangrejo: 1.6 % y 4,8% Misumena calycina ataca en abejorros y otros Hymenoptera [24] . En el parche floral, V. tropica no logró matar a ningún abejas, pero estaba presente en cantidades menores e hizo menos ataques. Las abejas evitan fuertemente este depredador ( las Figs. 2 , 3 , y 4 ), que debe ser visible desde una distancia mayor, debido a su tamaño mucho más grande ( Fig.. 1 ). El aumento de la vigilancia presa puede reducir la depredación éxito [8] . Esto puede haber contribuido a la baja tasa de éxito de V. tropica y muestra que los efectos letales no son el único conductor del comportamiento de presa.

Respuestas Prey


Nuestros experimentos de elección manipular el nivel de peligro presa, que representan diferentes parches en un paisaje de miedo [11] . Tanto colonia-y las respuestas a nivel individual emparejados cuando todos los alimentadores presentan la misma calidad recompensa (solución de sacarosa al 30%). Conducta de evitación presa no era simplemente debido a la presencia de un insecto grande en un alimentador. Las abejas no evitaron la mariposa inofensiva ( las Figs. 2A , 3A ) o pasan menos tiempo de alimentación en presencia de la mariposa ( Fig.. 4A ), en comparación con su comportamiento en el alimentador no-depredador. Colonias y personas evitan avispones, evitando la más grande hornet más de la avispa pequeña ( figuras. 2B , 3B ) y pasaban proporcionalmente menos tiempo alimentándose de alimentadores más peligrosos ( . Fig. 4B ). Esta evasión podría tener consecuencias aptitud colonia. En la hormiga Lasius pallitarsis, colonias prefieren un parche de alimentos de mayor calidad, pero disminuyeron forrajeo de este parche cuando el peligro de depredación aumenta y posteriormente experimentó una disminución del crecimiento de colonias [53] .

Muchos animales se tomarán las decisiones de elección de parches que implican intercambios de energía depredadores [54] . Atacar por una araña cangrejo simulada en una flor alta recompensa provocó forrajeros para cambiar a la flor recompensa menor [55] .Además, los depredadores pueden cazar en parches preferidos por presas. Arañas cangrejo preferían cazar en inflorescencias de algodoncillo que ofrecían más néctar y que fueron visitados con mayor frecuencia por la abeja polinizadores [41] , [42] . Por lo tanto, variada calidad alimentador (15%, 30%, o solución de sacarosa al 45%) de tal manera que la recompensa más alta correspondió al riesgo más alto (mayor depredador).

Las colonias y los individuos respondieron al cambiar su comportamiento, aunque de diferentes maneras. Con depredadores añaden, las personas aumentan sus preferencias ( . Fig. 3C ) para el único alimentador de seguro (15% de sacarosa), pero las colonias no ( . Fig. 2C ). Las colonias mostraron más aversión al riesgo que los individuos. Las colonias se redujo significativamente el número de recolectores de visitas de ambos alimentadores peligrosas ( . Fig. 2C ). Los individuos redujeron significativamente sus preferencias sólo para el más alto y el más alto peligro alimentador de recompensa, pero no para la recompensa intermedio y alimentador de menor riesgo ( . Fig. 3C ). Por lo tanto, los individuos encuentran evidentemente este alimentador intermedio que vale la pena el riesgo que supone la avispa menor cuando las otras opciones eran un recurso libre de riesgo, pero pobre y un recurso más peligroso, pero más rico. Colony asignación de forraje surge de opciones de alimentación individuales y la contratación [56] . El comportamiento más adverso al riesgo mostrada por la A. ceranacolonias probablemente surgió de una menor contratación de los alimentadores peligrosas. En una especie diferente de abeja de la miel, ( A. mellifera ) recolectoras reducir sus esfuerzos de reclutamiento bailando menos de las fuentes de alimentos peligrosos [45] .

Con respecto a la alimentación de duraciones, los modelos predicen una fuerte dependencia entre el riesgo de depredación y tiempos de residencia de parches en pequeños mamíferos[54] . Los jerbos recolectan más semillas de abrigo frente a los parches expuestos donde son más visibles para los búhos [57] . Se ha observado el mismo efecto en las abejas. En las elecciones entre los parches de la misma calidad, las personas gastan la misma cantidad de tiempo alimentándose en comederos de seguros y mucho menos tiempo en los alimentadores peligrosas, aunque sólo la mariposa vs pequeña comparación hornet fue significativa ( fig. 4A ).En este experimento, pequeña presencia hornet redujo el tiempo de alimentación de abejas en un 13% con respecto al control sin depredadores y el 20% en comparación con el alimentador de la mariposa. Estas reducciones relativamente pequeñas pueden explicar por qué sólo el 20% de diferencia fue significativa.

En ausencia de depredadores, tiempo de alimentación individual debe ser correlacionada con la concentración de azúcar ( la fig. 4C ) debido a los efectos de viscosidad néctar y, posiblemente, el nivel de recompensa. Aumenta la viscosidad del néctar con la concentración de azúcar [58] , [59] , y las abejas bebiendo veces aumentan de soluciones más viscosas, incluso cuando la concentración de azúcar se mantiene constante [60] . Además, algunas abejas sociales recoger cargas más grandes si el néctar tiene una concentración más alta de azúcar [61] . Por lo tanto, los niveles de recompensa más altas pueden aumentar la alimentación de duración. Ya sea A. cerana recoge grandes cargas de néctar rico es desconocido. Apis mellifera recolectores llevan una carga constante de néctar, independientemente de la concentración de sacarosa [62] , y por lo tanto recolectores pasan más tiempo bebiendo soluciones de sacarosa más concentrados debido a la mayor viscosidad de la solución, no recompensar a nivel. En nuestro experimento, recolectores disminuyeron su tiempo de alimentación sólo para la solución de azúcar más concentrada cuando se añadió la gran depredador.

Efectos del miedo


Demostramos dos efectos clásicos del miedo: el cambio de presa duraciones de alimentación y el uso del espacio. Presencia Predator reduce las abejas en recoger alimentos por 17-33% (. Fig. 4A, B ) y provocó la evitación de abeja, la disminución de las visitas a los alimentadores peligrosas por 55-79% ( Figs. 3A, B ). Estos resultados concuerdan con una diversa literatura animales [16] . Pájaros Redshank pasan menos tiempo alimentándose en las marismas salinas en día con alto riesgo de depredación de gavilanes [63] . Herbívoros salvajes en la sabana de África prefieren las zonas de baja densidad de árboles donde los depredadores son más fáciles de detectar [64] .

Nuestro estudio también ilumina lo que es menos conocido: el papel de los depredadores aéreos sobre el comportamiento de los polinizadores, y cómo el miedo afecta superorganismos reclutamiento masivo en los que la contratación puede amplificar los efectos del miedo [45] . La investigación sobre abejas depredadores se ha centrado en los depredadores sentarse y esperar, como arañas cangrejo [65] . Sin embargo, los depredadores aéreos, como avispas, pueden capturar abejas en vuelo y por lo tanto pueden tener una influencia espacial más grande que los depredadores sentarse y esperar, que son más localizadas. Estos insectívoros aéreos pueden reducir la aptitud de la planta. Flores deHypericum fasciculatum recibieron menos visitas de polinizadores cerca de estanques con más depredadores libélula [66] .

Por último, se muestra que la colonia de forrajeo, el resultado de la contratación en masa, se vio más afectada por el miedo que por elección alimentación individual. Contratación masa es una estrategia de alimentación fundamental de abejas altamente sociales [56] , [67] , que también son importantes polinizadores en los ecosistemas de todo el mundo [68] - [70] . Por lo tanto, la comprensión de los efectos emergentes de miedo a nivel superorganismo, cómo colonias difieren en comportamiento temeroso de sus miembros individuales, nos dará una mejor comprensión de cómo el miedo ha dado forma a la evolución de la abeja de forrajeo y cómo los efectos del miedo pueden ser amplificados en el nivel colonia, ejerciendo de este modo un efecto más amplio en un servicio del ecosistema vital polinización.

Agradecimientos


Queremos agradecer a David Holway y los revisores anónimos cuyos comentarios han mejorado este papel.

Contribuciones de autor

Concebido y diseñado los experimentos: KT ZWW JCN. Realizó los experimentos: KT ZWH WWC ZWW JOC. Analizamos los datos: KT JCN. JCN: reactivos / materiales / herramientas de análisis de Colaboración. Escribió el documento: KT JCN.

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Fuente: http://www.plosone.org

SI NO ACTUAMOS MORIREMOS MUCHOS EN LA RULETA GENETICA